Церковь изначально была деревянной и располагалась на территории Богородице-Успенского мужского монастыря, который был упразднён в 1626 году. Её основал в 1622 году первый архиерей Тобольский Киприан.

Со временем храм обветшал из-за частых пожаров, и его решили перестроить. В 1789 году Егор Домоневский и Пётр Баранов заложили каменный фундамент церкви, хотя строительство часто приписывают Ивану Карпову и Ивану Недомолвину. Работы завершились в 1807 году.

В конце XIX века холодный верхний этаж был переделан в тёплый на средства прихожан П. Б. Шумилова и А. Е. Кухтерина. В 1897 году на отдельно стоящую звонницу подняли колокол весом 16 тонн, отлитый по инициативе Андрея Афанасьевича Васильева.

В 1922 году по акту губернской комиссии у храма изъяли часть серебряной утвари, включая кресты, подсвечники, кадило и лампады. В 1930 году церковный колокол был снят и переплавлен.

В августе 1936 года храм закрыли, но через 21 день его вновь открыли по просьбе прихожан. Однако в октябре его снова закрыли. В 1937 году планировался снос церкви, но в итоге убрали только ограду.

В 1930-е годы в здании церкви размещались Госстройтрест (курсы и общежитие рабочих), гараж для машин, а затем склад для зерна. В 1940-е годы в храм перенесли архивы РСФСР по Дальнему Востоку из-за опасений вторжения японских войск в СССР.

В 1980-х и 1990-х годах была проведена реставрация фасадов здания, отремонтированы алтари, восстановлены каркас иконостаса, купола и крыша, а также позолоченные кресты. В 2004 году копия знаменитого колокола была установлена на вновь построенную звонницу.