Die Kirche war ursprünglich aus Holz und befand sich auf dem Gelände des Gottesmutter-Entschlafens-Männerklosters, das 1626 aufgelöst wurde. Sie wurde 1622 vom ersten Bischof von Tobolsk, Kyprian, gegründet.

Im Laufe der Zeit wurde der Tempel durch häufige Brände baufällig, und man beschloss, ihn umzubauen. 1789 legten Egor Domonevsky und Peter Baranov das steinerne Fundament der Kirche, obwohl der Bau oft Ivan Karpov und Ivan Nedomolvin zugeschrieben wird. Die Arbeiten wurden 1807 abgeschlossen.

Ende des 19. Jahrhunderts wurde der kalte obere Stock in einen warmen umgebaut, finanziert von den Gemeindemitgliedern P. B. Schumilov und A. E. Kukhtorin. 1897 wurde in den freistehenden Glockenturm eine 16 Tonnen schwere Glocke gehoben, die auf Initiative von Andrei Afanasyevich Vasiliev gegossen wurde.

1922 wurde durch einen Beschluss der Provinzkommission ein Teil des silbernen Geschirrs der Kirche beschlagnahmt, darunter Kreuze, Kerzenhalter, Weihrauchgefäße und Lampen. 1930 wurde die Kirchenglocke abgenommen und eingeschmolzen.

Im August 1936 wurde der Tempel geschlossen, aber nach 21 Tagen auf Wunsch der Gemeindemitglieder wieder geöffnet. Im Oktober wurde er jedoch erneut geschlossen. 1937 war der Abriss der Kirche geplant, aber letztendlich wurde nur die Umzäunung entfernt.

In den 1930er Jahren beherbergte das Kirchengebäude den Gosstroytrust (Kurse und Wohnheim für Arbeiter), eine Garage für Fahrzeuge und später ein Lager für Getreide. In den 1940er Jahren wurden die Archive der RSFSR für den Fernen Osten in den Tempel verlegt, aus Angst vor einem Übergriff japanischer Truppen auf die UdSSR.

In den 1980er und 1990er Jahren wurde die Fassade des Gebäudes restauriert, die Altäre repariert, der Rahmen des Ikonostase, die Kuppeln und das Dach sowie die vergoldeten Kreuze wiederhergestellt. 2004 wurde eine Kopie der berühmten Glocke im neu erbauten Glockenturm installiert.