La iglesia fue originalmente de madera y se ubicaba en el territorio del monasterio masculino de la Asunción de la Virgen, que fue disuelto en 1626. Fue fundada en 1622 por el primer arzobispo de Tobolsk, Cipriano.

Con el tiempo, el templo se deterioró debido a frecuentes incendios, y decidieron reconstruirlo. En 1789, Egor Domonevski y Petr Baranov sentaron la base de piedra de la iglesia, aunque la construcción a menudo se atribuye a Ivan Karpov e Ivan Nedomolvin. Los trabajos se completaron en 1807.

A finales del siglo XIX, el frío piso superior fue convertido en cálido con fondos de los feligreses P. B. Shumilov y A. E. Kukhtorin. En 1897, se levantó una campana de 16 toneladas en un campanario independiente, fundida por iniciativa de Andrei Afanasyevich Vasiliev.

En 1922, por un acto de la comisión provincial, se retiró parte de la vajilla de plata de la iglesia, incluidos crucifijos, candelabros, incensarios y lámparas. En 1930, la campana de la iglesia fue retirada y fundida.

En agosto de 1936, el templo fue cerrado, pero 21 días después se reabrió a petición de los feligreses. Sin embargo, en octubre fue cerrado nuevamente. En 1937, se planeaba demoler la iglesia, pero al final solo se retiró la cerca.

En la década de 1930, en el edificio de la iglesia se alojaron el Gosstroytrust (cursos y albergue para trabajadores), un garaje para vehículos y luego un almacén de granos. En la década de 1940, se trasladaron los archivos de la RSFSR del Lejano Oriente a la iglesia debido a temores de una invasión de las tropas japonesas en la URSS.

En las décadas de 1980 y 1990, se llevó a cabo la restauración de las fachadas del edificio, se repararon los altares, se restauraron la estructura del iconostasio, las cúpulas y el techo, así como las cruces doradas. En 2004, se instaló una copia de la famosa campana en el nuevo campanario construido.