История Успенской обители начинается в 1552 году с постройки деревянной Успенской церкви, возведенной за один день по указу царя на месте его ставки. В 1559 или 1560 году разлив реки Казанки разрушил эту церковь и все строения монастыря. После переноса обители на Зилантову гору новый деревянный храм также был посвящен Успению Пресвятой Богородицы. История каменного Зилантова монастыря связана с возведением каменного Успенского собора. Существует предание, что Иван Грозный распорядился построить на Зилантовой горе точную копию Троицкого собора Троице-Сергиевой лавры, чтобы монахи подражали жизни братии лавры. Это было выполнено при Михаиле Федоровиче, и 15 августа 1625 года новый каменный храм был освящен митрополитом Казанским Матфеем. Царь Михаил, будучи богобоязненным, стал благодетелем обители, пожертвовав иконы и убранство в Успенский собор в 1625 году. Иконостас собора напоминал лаврский и был описан в 1813 году как старинной работы, украшенный красками и позолотой. Храм впервые обновили в 1729 году, вероятно, тогда же появилась галерея, соединяющая собор с Всехсвятской церковью. В 1835 году храм снова обновили и 15 августа освятили архиепископом Казанским Филаретом. Его облик почти не изменился, в отличие от перестроенной Всехсвятской церкви. В 1895 году в подвале храма устроили склеп-усыпальницу в честь Святой Равноапостольной Ольги, сооруженный на средства Ольги Сергеевны Гейнс. Захоронения под собором существовали и ранее, но в 1895 году там установили подземный престол для заупокойных литургий. Главной святыней храма и монастыря была икона Смоленской Божией Матери, почитаемая как чудотворная. Среди реликвий монастыря в 1909 году упоминается икона Господа Саваофа древнего письма. К святыням храма относилась и гробница архиепископа Иосифа Суздальского, который в 1640 году пришел в обитель для покаяния и умер 15 июня 1642 года. Гробница находилась у входа в собор, и над ней горела лампада в память святителя.

В советское время собор был разрушен, и почти все его святыни утрачены, включая захоронения святителя Иосифа и погребенных в приделе Святой Ольги.

Сегодня на месте Успенского собора стоит новый Троицкий храм, построенный по проекту Троицкого собора Троице-Сергиевой лавры, а Всехсвятская церковь после реставрации в 2000 году освящена в честь Успения Пресвятой Богородицы.