Первые упоминания о женском Воскресенском монастыре в Муроме датируются 1566 годом. Какие именно церкви находились там в то время, неизвестно. Первое достоверное описание появилось в начале XVII века: «За ручьем на горе Воскресенский девичий монастырь, а в нем две церкви шатровых. Воскресения Господня деревянная на подклети, о трех верхах шатровых, с двумя приделами, святителя Николая Чудотворца и собора Архистратига Михаила. Вторая церковь деревянная теплая во имя Введения Божией Матери». Это описание принадлежит Борису Бартеневу и датируется 1637 годом.

Каменным монастырский собор стал в середине XVII века. В 1655-1658 годах на средства купца Семена Федоровича Черкасова в монастыре, расположенном на высоком берегу Оки в Кожевенной слободе, построили Георгиевскую церковь, которая до наших дней не сохранилась, а также собор во имя Воскресения Господня и храм Введения Пресвятой Богородицы с колокольней. Эти две церкви были возведены на месте старых деревянных. Воскресенская церковь по своему облику напоминает соборы других муромских монастырей: Троицкого, построенного в 1642 году, и Благовещенского, возведенного в 1664 году. Собор Воскресенского монастыря представляет собой пятиглавый храм с высоким кубом в основании, с западной стороны к нему примыкает трапезная с двускатным перекрытием. С северной и западной сторон его окружает крытая галерея-гульбище с крыльцами, увенчанными четырехгранными шатрами.

Оригинальное декоративное убранство собора сейчас невозможно восстановить, так как в 1792 году он пострадал от пожара, а в конце XIX века был оштукатурен, что скрыло древнюю кладку под слоем цемента. На рубеже веков в соборе появились новые росписи, а также четырехскатное перекрытие, исказившее его облик. Оно уничтожило традиционную для Мурома «горку» из двух рядов кокошников, дополненных небольшими кокошничками у основания барабанов. Барабаны с главками, напоминающие соборы других монастырей, плохо сочетаются с позднейшим перекрытием и выглядят «чужеродно». Отличительной чертой этого храма является ярко выраженная разница в размерах кокошников верхнего и нижнего ряда, чего нет в других муромских монастырях.

После упразднения монастыря в 1764 году собор стал приходской церковью и оставался таковой до 1929 года, когда его закрыли. Впоследствии в нем разместили спортзал для боксерской секции. К 1990-м годам, когда обитель вернули церкви, этот уникальный храм, некогда соперничавший по красоте с соборами Троицкого и Благовещенского монастырей, но сильно отличавшийся от них, находился в плачевном состоянии. В ходе реставрационных работ 2007-2010 годов его привели в порядок, но, к сожалению, изначальный облик собора, форма перекрытия и элементы декора так и не были восстановлены.