Die ersten Erwähnungen des Frauenauferstehungsmonasteriums in Murom stammen aus dem Jahr 1566. Welche Kirchen sich dort zu dieser Zeit befanden, ist unbekannt. Die erste zuverlässige Beschreibung erschien zu Beginn des 17. Jahrhunderts: „Hinter dem Bach auf dem Berg das Auferstehungs-Mädchenkloster, und darin zwei Zeltkirchen. Die Kirche der Auferstehung des Herrn ist aus Holz im Untergeschoss, mit drei oberen Zeltspitzen, mit zwei Seitenaltären, dem des heiligen Nikolaus des Wundertäters und dem des Erzengels Michael. Die zweite Kirche ist eine warme Holzkirche im Namen der Einführung der Gottesmutter.“ Diese Beschreibung stammt von Boris Bartenew und datiert aus dem Jahr 1637.

Der steinerne Klosterkathedrale wurde Mitte des 17. Jahrhunderts erbaut. In den Jahren 1655-1658 wurde mit Mitteln des Kaufmanns Semjon Fjodorowitsch Tscherkassow im Kloster, das an der hohen Ufer der Oka in der Gerber-Siedlung liegt, die Georgskirche erbaut, die bis heute nicht erhalten geblieben ist, sowie die Kathedrale im Namen der Auferstehung des Herrn und der Tempel der Einführung der Heiligen Gottesmutter mit einem Glockenturm. Diese beiden Kirchen wurden anstelle der alten Holzkirchen errichtet. Die Auferstehungskirche ähnelt in ihrem Aussehen den Kathedralen anderer Muromer Klöster: der Dreifaltigkeitskirche, die 1642 erbaut wurde, und der Verkündigungskirche, die 1664 errichtet wurde. Die Kathedrale des Auferstehungsmonasteriums ist ein fünfkuppeliges Gotteshaus mit einem hohen Würfel im Fundament, an dessen Westseite sich ein Speisesaal mit einem Satteldach anschließt. Von der Nord- und Westseite wird es von einer überdachten Galerie umgeben, die mit Treppenaufgängen und vierseitigen Zeltdächern gekrönt ist.

Die ursprüngliche dekorative Ausstattung der Kathedrale kann heute nicht wiederhergestellt werden, da sie 1792 durch ein Feuer beschädigt wurde und Ende des 19. Jahrhunderts verputzt wurde, wodurch das alte Mauerwerk unter einer Schicht Zement verborgen blieb. An der Wende des Jahrhunderts erschienen in der Kathedrale neue Fresken sowie ein vierseitiges Dach, das ihr Aussehen verzerrte. Es zerstörte die für Murom typische „Hügel“-Form aus zwei Reihen von Kokoschniks, ergänzt durch kleine Kokoschniks an der Basis der Trommeln. Die Trommeln mit den Kuppeln, die an die Kathedralen anderer Klöster erinnern, harmonieren schlecht mit dem späteren Dach und wirken „fremd“. Ein charakteristisches Merkmal dieses Tempels ist der deutlich ausgeprägte Größenunterschied zwischen den Kokoschniks der oberen und unteren Reihe, was in anderen Muromer Klöstern nicht zu finden ist.

Nach der Aufhebung des Klosters im Jahr 1764 wurde die Kathedrale zur Pfarrkirche und blieb bis 1929 in diesem Status, als sie geschlossen wurde. Später wurde sie als Sporthalle für eine Boxsektion genutzt. In den 1990er Jahren, als das Kloster der Kirche zurückgegeben wurde, befand sich dieser einzigartige Tempel, der einst in seiner Schönheit mit den Kathedralen des Dreifaltigkeits- und Verkündigungsklosters konkurrierte, aber sich stark von ihnen unterschied, in einem beklagenswerten Zustand. Im Zuge der Restaurierungsarbeiten von 2007-2010 wurde er in Ordnung gebracht, aber leider wurden das ursprüngliche Aussehen der Kathedrale, die Form des Daches und die Dekorelemente nicht wiederhergestellt.