Из исторических документов известно, что в Тарусе уже в XVI веке существовал городской собор, посвященный святителю Николаю Чудотворцу. В этих документах упоминаются царские дары и милости, оказанные Николаевскому собору. Например, известны грамоты царя Федора Ивановича от 1594 года на церковное строительство, а также царя Михаила Федоровича от 25 декабря 1615 года на строительство, свечи, ладан и половину мыта по реке Оке. Пожертвования собору делал и царь Алексей Михайлович.

В писцовых книгах 1625 года указано, что Николаевская церковь в Тарусе была деревянной и находилась «подле осыпи», а все церковное имущество было «Государевым».

В 1779 году в Тарусе произошел сильный пожар, после которого осталось лишь 23 дома, и деревянный Николаевский собор сгорел. Тарусское Духовное Правление обратилось в Крутицкую Духовную Консисторию с просьбой разрешить построить новую деревянную церковь на том же месте, используя годный лес от сгоревшей церкви.

13 мая 1785 года было велено построить в Тарусе каменную соборную церковь с колокольней за счет казны, кроме иконостаса, за 5989 рублей. Строительство должно было начаться в 1785 году и завершиться в 1787 году. Работы, начатые по указу императрицы Екатерины II, были завершены в 1789 году. Сохранился договор с Калужским купцом Иваном Максимовичем Алтынниковым, который обязался построить собор. Однако к назначенному сроку строительство не было завершено. Архитектор, осмотревший объект 5 июня 1786 года, обнаружил недоброкачественные материалы, и работы временно приостановили.

Архитектором Петро-Павловского собора считается Иван Денисович Ясныгин, калужский губернский архитектор с 1785 по 1822 год. Он известен как продолжатель традиций архитектора П.Р. Никитина.

22 марта 1790 года собор был освящён в честь святых апостолов Петра и Павла. Первоначально он был продолговатым с трехъярусной каменной колокольней, но без боковых приделов. В 1820-х годах, благодаря прихожанам и «доброхотным дателям», были построены два других придела. В итоге в соборе стало три престола: Первоверховных Апостолов Петра и Павла, Святителя и Чудотворца Николая (освящен 25 июня 1823 года) и Успения Пресвятой Богородицы (освящен 1 октября 1833 года).

В 1871 году была установлена каменная ограда с ажурной железной решеткой. Внутри ограды, среди плодовых деревьев и сирени, находились могилы священнослужителей. Собор имел главный колокол весом 210 пудов, всего на звоннице было семь колоколов. В приходе действовали школы: начальная четырёхклассная городская, две городских приходских и церковно-приходская школа.

В XX веке собор постигла участь многих храмов: в 1933 году его закрыли, священнослужителей арестовали и репрессировали. Разрушение собора началось примерно в 1937 году. По воспоминаниям очевидцев, колокольню обмотали стальными тросами и обкололи основания. После нескольких попыток колокольня рухнула. На площади, где сейчас памятник Ленину, сожгли книги, иконы и церковную утварь. В огне погибли старопечатные книги, древние иконы и другие реликвии. Со всего уезда в Тарусу свозили церковные книги и облачения и сжигали их. Был потерян некрополь вокруг храма, а большой колокол отвезли в совхоз Тарусский.

В советское время собор использовали как дом пионеров, здание перестроили, на месте алтаря была сцена, а пространство поделено на два этажа. Возрождение собора началось с передачи здания Калужской епархии. 22 июля 1999 года собор был передан епархии на основании распоряжения Министерства культуры и Министерства госимущества РФ.

Собор восстанавливается в его первоначальном виде с сохранением всех архитектурных деталей. Архитектор восстановления, Александр Любешкин. Первый молебен и крестный ход прошли 12 июля 2001 года под руководством архиепископа Калужского и Боровского Климента.

В 2003 году был восстановлен восьмерик главного купола и установлен крест. В 2004 году кресты были поставлены на купола приделов Николая Чудотворца и Успенский. К весне 2005 года завершили возведение трехъярусной колокольни. Отец Леонид обратился к жителям города с просьбой собрать средства на звонницу. Необходимая сумма, 600 тыс. рублей, была собрана, из них 200 тысяч на главный колокол. Известны имена более восьмисот человек, пожертвовавших на колокол. 12 июля, в Петров день, колокола подняли на третий ярус колокольни.

Главным праздником Тарусы стал престольный праздник собора, 12 июля, день памяти святых апостолов Петра и Павла.