De documentos históricos se sabe que en Tarusa ya en el siglo XVI existía una catedral urbana dedicada al santo Nicolás el Milagroso. En estos documentos se mencionan los dones y favores reales otorgados a la catedral de Nicolás. Por ejemplo, se conocen los decretos del rey Fiódor Ivánovich de 1594 para la construcción de la iglesia, así como del rey Mijaíl Fiódorovich del 25 de diciembre de 1615 para la construcción, velas, incienso y la mitad de un peaje por el río Oka. El zar Alexéi Mijáilovich también hizo donaciones a la catedral.

En los libros de registro de 1625 se indica que la iglesia de Nicolás en Tarusa era de madera y se encontraba "junto a un deslizamiento", y que todos los bienes de la iglesia eran "del Estado".

En 1779, Tarusa sufrió un gran incendio, después del cual solo quedaron 23 casas, y la catedral de madera de Nicolás se quemó. La Administración Espiritual de Tarusa se dirigió a la Consistoría Espiritual de Krutitsy con la solicitud de permitir la construcción de una nueva iglesia de madera en el mismo lugar, utilizando la madera adecuada de la iglesia quemada.

El 13 de mayo de 1785 se ordenó construir en Tarusa una catedral de piedra con campanario a expensas del tesoro, excluyendo el iconostasio, por 5989 rublos. La construcción debía comenzar en 1785 y finalizar en 1787. Los trabajos, iniciados por orden de la emperatriz Catalina II, se completaron en 1789. Se conserva el contrato con el comerciante de Kaluga Iván Maksímovich Altyníkov, quien se comprometió a construir la catedral. Sin embargo, para la fecha prevista, la construcción no se había completado. El arquitecto que inspeccionó el objeto el 5 de junio de 1786 descubrió materiales de mala calidad, y los trabajos se suspendieron temporalmente.

El arquitecto de la catedral de Pedro y Pablo es considerado Iván Denísovich Yasníguin, arquitecto provincial de Kaluga desde 1785 hasta 1822. Es conocido como continuador de las tradiciones del arquitecto P.R. Nikitín.

El 22 de marzo de 1790, la catedral fue consagrada en honor a los santos apóstoles Pedro y Pablo. Originalmente era alargada con un campanario de piedra de tres niveles, pero sin capillas laterales. En la década de 1820, gracias a los feligreses y "donantes benévolos", se construyeron otras dos capillas. Como resultado, la catedral tuvo tres altares: de los Santos Apóstoles Pedro y Pablo, del Santo y Milagroso Nicolás (consagrado el 25 de junio de 1823) y de la Asunción de la Santísima Virgen María (consagrado el 1 de octubre de 1833).

En 1871 se instaló una cerca de piedra con una reja de hierro calada. Dentro de la cerca, entre árboles frutales y lilas, se encontraban las tumbas de los clérigos. La catedral tenía una campana principal que pesaba 210 puds, y en total había siete campanas en el campanario. En la parroquia funcionaban escuelas: una escuela primaria urbana de cuatro grados, dos parroquiales urbanas y una escuela parroquial.

En el siglo XX, la catedral sufrió el destino de muchos templos: en 1933 fue cerrada, los clérigos fueron arrestados y reprimidos. La destrucción de la catedral comenzó alrededor de 1937. Según los recuerdos de testigos, la campana fue envuelta en cables de acero y se le golpeó la base. Después de varios intentos, la campana se derrumbó. En la plaza donde ahora está el monumento a Lenin, se quemaron libros, íconos y utensilios de la iglesia. En el fuego se perdieron libros antiguos, íconos antiguos y otras reliquias. Desde todo el distrito, se llevaron libros de la iglesia y vestimentas a Tarusa y se quemaron. Se perdió el necrópolis alrededor del templo, y la gran campana fue llevada a la granja estatal de Tarusa.

En la época soviética, la catedral se utilizó como casa de pioneros, el edificio fue remodelado, en el lugar del altar había un escenario, y el espacio se dividió en dos pisos. La resurrección de la catedral comenzó con la transferencia del edificio a la diócesis de Kaluga. El 22 de julio de 1999, la catedral fue entregada a la diócesis en virtud de una orden del Ministerio de Cultura y del Ministerio de Propiedad del Estado de la Federación Rusa.

La catedral se está restaurando en su forma original, conservando todos los detalles arquitectónicos. El arquitecto de la restauración es Alexander Lyubeshkin. La primera oración y procesión se llevaron a cabo el 12 de julio de 2001 bajo la dirección del arzobispo de Kaluga y Borovsk, Kliment.

En 2003 se restauró el octógono de la cúpula principal y se instaló una cruz. En 2004, se colocaron cruces en las cúpulas de las capillas de Nicolás el Milagroso y de la Asunción. Para la primavera de 2005, se completó la construcción del campanario de tres niveles. El padre Leonid se dirigió a los habitantes de la ciudad con la solicitud de recaudar fondos para el campanario. La suma necesaria, 600 mil rublos, fue recaudada, de los cuales 200 mil para la campana principal. Se conocen los nombres de más de ochocientas personas que donaron para la campana. El 12 de julio, en el día de Pedro, las campanas fueron levantadas al tercer nivel del campanario.

La principal festividad de Tarusa se convirtió en la fiesta patronal de la catedral, el 12 de julio, día de la memoria de los santos apóstoles Pedro y Pablo.