Aus historischen Dokumenten ist bekannt, dass es in Tarusa bereits im 16. Jahrhundert eine Stadtkathedrale gab, die dem Heiligen Nikolaus von Myra gewidmet war. In diesen Dokumenten werden königliche Gaben und Wohltaten erwähnt, die der Nikolauskirche zuteilwurden. So sind beispielsweise die Urkunden von Zar Fjodor Iwanowitsch aus dem Jahr 1594 für den Kirchenbau sowie von Zar Michael Fjodorowitsch vom 25. Dezember 1615 für den Bau, Kerzen, Weihrauch und die Hälfte des Zolls am Fluss Oka bekannt. Auch Zar Alexei Michailowitsch machte Spenden an die Kathedrale.

In den Katasterbüchern von 1625 wird angegeben, dass die Nikolauskirche in Tarusa aus Holz war und "neben dem Abhang" stand, während sämtliches Kirchenvermögen "des Staates" war.

Im Jahr 1779 gab es in Tarusa einen großen Brand, nach dem nur 23 Häuser übrig blieben, und die hölzerne Nikolauskirche brannte nieder. Die Taruser Geistliche Verwaltung wandte sich an die Krutizker Geistliche Konsistenz mit der Bitte, den Bau einer neuen Holzkirche an derselben Stelle zu genehmigen, unter Verwendung des brauchbaren Holzes der abgebrannten Kirche.

Am 13. Mai 1785 wurde der Bau einer steinernen Kathedrale mit Glockenturm in Tarusa auf Kosten der Staatskasse, mit Ausnahme des Ikonostases, für 5989 Rubel angeordnet. Der Bau sollte 1785 beginnen und 1787 abgeschlossen sein. Die Arbeiten, die auf Anordnung von Kaiserin Katharina II. begonnen wurden, wurden 1789 abgeschlossen. Ein Vertrag mit dem Kaluzhischen Kaufmann Iwan Maximowitsch Altynnikow, der sich verpflichtete, die Kathedrale zu bauen, ist erhalten geblieben. Doch bis zum festgelegten Termin war der Bau nicht abgeschlossen. Der Architekt, der das Objekt am 5. Juni 1786 besichtigt hatte, stellte minderwertige Materialien fest, und die Arbeiten wurden vorübergehend eingestellt.

Der Architekt der Peter-Pauls-Kathedrale gilt als Iwan Denisowitsch Jasnygin, der von 1785 bis 1822 kaluzhischer Regierungsarchitekt war. Er ist bekannt als Fortsetzer der Traditionen des Architekten P.R. Nikitin.

Am 22. März 1790 wurde die Kathedrale zu Ehren der Heiligen Apostel Peter und Paul geweiht. Ursprünglich war sie länglich mit einem dreigeschossigen steinernen Glockenturm, jedoch ohne seitliche Kapellen. In den 1820er Jahren wurden dank der Gemeindemitglieder und "wohlwollenden Spender" zwei weitere Kapellen gebaut. So entstanden in der Kathedrale drei Altäre: der der Heiligen Apostel Peter und Paul, der des Heiligen Nikolaus von Myra (geweiht am 25. Juni 1823) und der der Entschlafung der Heiligen Gottesmutter (geweiht am 1. Oktober 1833).

Im Jahr 1871 wurde eine steinerne Umzäunung mit einem kunstvollen eisernen Gitter errichtet. Innerhalb der Umzäunung, zwischen Obstbäumen und Flieder, befanden sich die Gräber der Geistlichen. Die Kathedrale hatte eine Hauptglocke mit einem Gewicht von 210 Pud, insgesamt gab es sieben Glocken im Glockenturm. In der Gemeinde gab es Schulen: eine städtische Grundschule mit vier Klassen, zwei städtische Gemeindeschulen und eine kirchliche Schule.

Im 20. Jahrhundert erging es der Kathedrale wie vielen anderen Kirchen: 1933 wurde sie geschlossen, die Geistlichen wurden verhaftet und repressiert. Der Abriss der Kathedrale begann etwa 1937. Nach den Erinnerungen von Zeitzeugen wurde der Glockenturm mit Stahlseilen umwickelt und die Fundamente bearbeitet. Nach mehreren Versuchen stürzte der Glockenturm ein. Auf dem Platz, wo sich jetzt das Lenin-Denkmal befindet, wurden Bücher, Ikonen und kirchliche Utensilien verbrannt. Im Feuer gingen alte Druckwerke, antike Ikonen und andere Relikte verloren. Aus dem gesamten Landkreis wurden Kirchenbücher und Gewänder nach Tarusa gebracht und verbrannt. Der Nekropolis um die Kirche ging verloren, und die große Glocke wurde in den Tarusser Staatsbetrieb gebracht.

In der Sowjetzeit wurde die Kathedrale als Pionierhaus genutzt, das Gebäude wurde umgebaut, an der Stelle des Altares entstand eine Bühne, und der Raum wurde in zwei Etagen unterteilt. Die Wiederbelebung der Kathedrale begann mit der Übergabe des Gebäudes an das Kaluzhische Erzbistum. Am 22. Juli 1999 wurde die Kathedrale auf Grundlage einer Verfügung des Ministeriums für Kultur und des Ministeriums für Staatseigentum der RF an das Erzbistum übergeben.

Die Kathedrale wird in ihrem ursprünglichen Zustand mit Erhaltung aller architektonischen Details wiederhergestellt. Der Architekt der Wiederherstellung ist Alexander Ljubeskin. Der erste Gottesdienst und die Prozession fanden am 12. Juli 2001 unter der Leitung des Erzbischofs von Kaluga und Borowsk, Kliment, statt.

Im Jahr 2003 wurde der achteckige Hauptkuppel wiederhergestellt und ein Kreuz aufgesetzt. Im Jahr 2004 wurden Kreuze auf die Kuppeln der Kapellen des Heiligen Nikolaus von Myra und der Entschlafung gesetzt. Bis zum Frühjahr 2005 wurde der Bau des dreigeschossigen Glockenturms abgeschlossen. Vater Leonid wandte sich an die Stadtbewohner mit der Bitte, Mittel für den Glockenturm zu sammeln. Der benötigte Betrag von 600.000 Rubel wurde gesammelt, davon 200.000 für die Hauptglocke. Die Namen von mehr als achthundert Personen, die für die Glocke gespendet haben, sind bekannt. Am 12. Juli, am Peterstag, wurden die Glocken auf die dritte Etage des Glockenturms gehoben.

Das Hauptfest von Tarusa wurde zum Patronatsfest der Kathedrale, dem 12. Juli, dem Gedenktag der Heiligen Apostel Peter und Paul.