После разрушения Рязани вместе с её каменными храмами, великокняжеский двор был перемещён в Переяславль. Вскоре архиерейский двор переехал в близлежащий город Борисов-Глебов. В то время все постройки в Переяславле были деревянными, поэтому великий князь Олег Рязанский начал возведение первого каменного кафедрального собора. С приобретением статуса кафедрального, каждый новый архиерей стремился улучшить собор и внести в его архитектуру что-то новое. Христорождественский собор неоднократно перестраивался и дошёл до наших дней в стиле классицизма, который сформировался в начале XIX века благодаря архитектору Стефенгагену. Внутреннее убранство собора было богато украшено, включая великолепный резной иконостас. В 1873 и 1875 годах стены и своды были расписаны известным рязанским иконописцем Н. В. Шумовым, по инициативе которого храм был завершён восьмигранной ротондой с окнами, «восьмерик на четверике». В XIV и XV веках в соборе были похоронены пятеро рязанских князей и три княгини, а в начале XIX века, два рязанских архиерея. Собор посещали императоры: Александр I в 1819, 1820 и 1824 годах, Николай I в 1832 и 1836 годах, Александр II, будучи Цесаревичем, в 1837 году, и Николай II в 1904 и 1914 годах. Последний капитальный ремонт собора до его закрытия был проведён в 1913 году, после чего осталась метлахская плитка на полу. В 1930 году собор был закрыт, и в его здании разместился областной архив. В 2002 году здание было возвращено церкви и освящено Патриархом Алексием II.

В 2002 году в храм были перенесены мощи святителя Василия Рязанского, первого епископа и покровителя рязанской земли. Над его погребением можно приложиться к раке с частицей его мощей. Справа и слева от амвона находятся честные мощи рязанских святителей XIX века Гавриила Городкова и Мелетия Якимова. В соборе также имеются мощевики с частицами мощей многих рязанских святых и 84 преподобных отцов Киево-Печерских. Кроме того, здесь хранится часть Ризы Господней, частицы мощей апостола и евангелиста Матфея, святителей Василия Великого, Григория Богослова, Иоанна Златоустого, преподобного Серафима Саровского, блаженной Матроны Московской и другие святыни, доступные для поклонения.