Después de la destrucción de Riazán junto con sus templos de piedra, el palacio del gran príncipe fue trasladado a Pereyaslavl. Pronto, el palacio del arzobispo se mudó a la cercana ciudad de Borisov-Glebov. En ese momento, todos los edificios en Pereyaslavl eran de madera, por lo que el gran príncipe Oleg de Riazán comenzó la construcción de la primera catedral de piedra. Con la adquisición del estatus de catedral, cada nuevo arzobispo se esforzaba por mejorar la catedral y aportar algo nuevo a su arquitectura. La catedral de la Natividad de Cristo fue reconstruida en varias ocasiones y ha llegado hasta nuestros días en estilo neoclásico, que se formó a principios del siglo XIX gracias al arquitecto Stefenhagen. El interior de la catedral estaba ricamente decorado, incluyendo un magnífico iconostasio tallado. En 1873 y 1875, las paredes y bóvedas fueron pintadas por el famoso iconógrafo riazano N. V. Shumov, gracias a cuya iniciativa el templo fue completado con una rotonda octogonal con ventanas, 'octógono sobre cuadrado'. En los siglos XIV y XV, cinco príncipes riazanos y tres princesas fueron enterrados en la catedral, y a principios del siglo XIX, dos arzobispos riazanos. La catedral fue visitada por emperadores: Alejandro I en 1819, 1820 y 1824, Nicolás I en 1832 y 1836, Alejandro II, siendo Tsesarevich, en 1837, y Nicolás II en 1904 y 1914. La última gran reparación de la catedral antes de su cierre se realizó en 1913, después de lo cual quedó el azulejo de Metlakh en el suelo. En 1930, la catedral fue cerrada y en su edificio se instaló el archivo regional. En 2002, el edificio fue devuelto a la iglesia y consagrado por el Patriarca Alexis II.

En 2002, las reliquias del santo Basilio de Riazán, el primer obispo y protector de la tierra riazana, fueron trasladadas al templo. Sobre su sepulcro se puede venerar el relicario con una parte de sus reliquias. A la derecha e izquierda del ambón se encuentran las santas reliquias de los obispos riazanos del siglo XIX, Gavriil Gorodkov y Meletiy Yakimov. En la catedral también hay relicarios con partes de las reliquias de muchos santos riazanos y 84 padres venerables de las Cuevas de Kiev. Además, aquí se guarda parte de la Túnica del Señor, partes de las reliquias del apóstol y evangelista Mateo, de los santos Basilio el Grande, Gregorio el Teólogo, Juan Crisóstomo, el venerable Serafín de Sarov, la beata Matrona de Moscú y otras reliquias, accesibles para la veneración.