Après la destruction de Riazan avec ses églises en pierre, la cour du grand-duc a été déplacée à Péréiaslavl. Bientôt, la cour épiscopale a déménagé dans la ville voisine de Borisov-Glebov. À cette époque, tous les bâtiments de Péréiaslavl étaient en bois, c'est pourquoi le grand-duc Oleg de Riazan a commencé la construction de la première cathédrale en pierre. Avec l'acquisition du statut de cathédrale, chaque nouvel évêque s'efforçait d'améliorer la cathédrale et d'y apporter quelque chose de nouveau dans son architecture. La cathédrale de la Nativité du Christ a été reconstruite à plusieurs reprises et est parvenue jusqu'à nos jours dans le style néoclassique, qui s'est formé au début du XIXe siècle grâce à l'architecte Stefenhagen. L'intérieur de la cathédrale était richement décoré, y compris un magnifique iconostase sculpté. En 1873 et 1875, les murs et les voûtes ont été peints par le célèbre iconographe de Riazan, N. V. Choumov, à l'initiative duquel le temple a été achevé par une rotonde octogonale avec des fenêtres, « un octogone sur un carré ». Au XIVe et au XVe siècle, cinq princes de Riazan et trois princesses ont été enterrés dans la cathédrale, et au début du XIXe siècle, deux évêques de Riazan. La cathédrale a été visitée par des empereurs : Alexandre Ier en 1819, 1820 et 1824, Nicolas Ier en 1832 et 1836, Alexandre II, en tant que Tsésarevitch, en 1837, et Nicolas II en 1904 et 1914. La dernière rénovation majeure de la cathédrale avant sa fermeture a eu lieu en 1913, après quoi il ne restait que le carrelage de Metlakh au sol. En 1930, la cathédrale a été fermée, et son bâtiment a été transformé en archives régionales. En 2002, le bâtiment a été restitué à l'Église et consacré par le Patriarche Alexis II.

En 2002, les reliques de saint Basile de Riazan, premier évêque et protecteur de la terre de Riazan, ont été transférées dans le temple. Au-dessus de sa sépulture, on peut se recueillir devant le cercueil contenant une partie de ses reliques. À droite et à gauche du chancel se trouvent les précieuses reliques des saints évêques de Riazan du XIXe siècle, Gavriil Gorodkov et Meletiy Yakimov. La cathédrale possède également des reliquaires avec des parties des reliques de nombreux saints de Riazan et de 84 pères de la Laure des Grottes de Kiev. De plus, une partie de la Tunique du Seigneur, des fragments des reliques de l'apôtre et évangéliste Matthieu, des saints Basile le Grand, Grégoire le Théologien, Jean Chrysostome, le bienheureux Séraphim de Sarov, la bienheureuse Matrona de Moscou et d'autres reliques sont conservées ici, accessibles à la vénération.