В начале 1840-х годов монастырь приобрел соседнее имение купца Г.В. Буторина, где находились два дома и роскошный фруктовый сад с яблонями и грушами.

19 октября 1843 года на этой территории началось строительство нового Богоявленского теплого собора. Алтари его трех престолов были размещены в местах, где ранее обитали лебеди. Строительство храма стало настоящим испытанием для монахинь монастыря. Обитель не имела достаточных средств для такого масштабного проекта, не было крупных пожертвований и помощи извне. Поэтому многие сестры сами заготавливали бутовый камень для фундамента, копали глину, формовали и обжигали кирпичи, доставляли строительные материалы, разрабатывали и пережигали известь. Среди них была и будущая настоятельница монастыря Измарагда Воскресенская, тогда монахиня Алевтина, которая провела семь лет на кирпичном заводе в одной версте от города. Другие монахини собирали пожертвования для найма рабочих. Со временем появились вклады и приношения.

11 июня 1844 года началась каменная кладка собора, а в 1853 году строительство было завершено. 17 октября архиепископ Евгений освятил главный престол и правый придел в честь Толгской иконы Божией Матери, а на следующий день, 18 октября, левый придел в честь Николая Чудотворца и Иоанна Милостивого освятил архимандрит Никодим, который позже стал епископом Енисейским и Красноярским.

Собор был построен по проекту известного русского архитектора Константина Андреевича Тона, создателя Храма Христа Спасителя в Москве и множества других зданий и церквей. Он также занимался реставрацией древних памятников и создавал альбомы типовых проектов для церковных и гражданских построек.

Интерьер храма представляет собой просторный зал с четырьмя столбами, поддерживающими своды. Алтарные апсиды расположены за дополнительной парой столбов, заменяющих восточную стену четверика. С запада в храм ведет небольшое помещение паперти, над которым на втором этаже находится ризница, доступная по широкой и удобной внутристенной лестнице. Под собором расположен обширный подвал, который в основном укрепляет основание здания, но также может использоваться в хозяйственных целях. Под северной апсидой собора находилась часовня с почитаемой иконой Божией Матери «Недремлющее око», вход в которую был с Ростовской улицы, завершенный железным козырьком.

Храм украшали наружные росписи. Над западным входом в полукруглой нише находилось изображение Богоявления Господня, защищенное застекленной рамой. 23 апреля 1888 года в нишах алтарей были установлены иконы Богоявления Господня, Явления Толгской иконы Божией Матери и Николая Чудотворца, выполненные на цинковых листах. В 1889 году в тимпанах кокошников храма были также выполнены росписи на цинковых листах с изображением Пресвятой Троицы, Рождества Христова, Преображения Господня, Воскресения и Вознесения Господня, Воздвижения креста Господня, Благовещения Пресвятой Богородицы и икон Богородицы Феодоровской и Иверской.

Иконы в алтарных нишах были утрачены вскоре после закрытия храма, а росписи кокошников сильно пострадали, цинковые листы исчезли. Деревянные рамы, на которых они крепились, были сняты при ремонте фасадов в 2006 году.

В 2009 году началось возрождение храма.