Строительство Благовещенского собора началось по наставлению преподобного Серафима, который говорил, что в обители должен появиться ещё один храм, расположенный в одной линии с колокольней и Троицким собором, в конце Святой Канавки. 26 апреля 2012 года митрополит Георгий провёл молебен в Троицком соборе, чтобы благословить начало этого доброго дела.

Согласно проекту, размеры храма определялись Поясом Богородицы: двадцать поясов в ширину, тридцать в длину и пятьдесят в высоту, что составляет 60 метров. Основой для проекта послужил храм московского Заиконоспасского монастыря, выполненный в стиле, близком к московскому барокко начала XVIII века. Новый собор стал белоснежным, с крышей стального цвета и золотым куполом. В нём планировалось создать восемь приделов, а главный престол был освящён в честь Благовещения Пресвятой Богородицы.

Подготовка к строительству собора длилась более десяти лет, в течение которых проводился конкурс проектов, оформлялись необходимые документы и готовилась строительная площадка. 27 августа 2015 года, в канун Успения Пресвятой Богородицы, состоялось освящение Успенского придела нового собора. Чин Великого освящения первого придела храма совершил митрополит Нижегородский и Арзамасский Георгий. 17 ноября 2016 года был освящён придел в честь явления Божией Матери преподобному Сергию Радонежскому, и этот обряд также возглавил митрополит Георгий. Ему сослужили митрополит Алавердский Давид, епископ Ардатовский и Атяшевский Вениамин, а также епископ Котласский и Вельский Василий. Митрополит Георгий вспоминал, как, обучаясь в московских духовных школах, читал летопись Дивеевского монастыря и сожалел, что не может пройти по Святой Канавке и приложиться к мощам преподобного Серафима Саровского. Однако 25 лет назад началось возрождение обители, и теперь можно видеть её во всей красе. Владыка подчеркнул, что освящение символизирует связь между Церковью небесной и земной. Когда хоронили преподобного Серафима, в его гроб положили иконку явления Царицы Небесной преподобному Сергию.

11 мая 2019 года митрополит Георгий освятил придел Благовещенского собора в честь Воскресения Словущего, и в этот же день в новом приделе состоялась первая литургия.