Der Bau der Verkündigungskathedrale begann auf Anweisung des heiligen Seraphim, der sagte, dass in der Abtei ein weiterer Tempel entstehen sollte, der in einer Linie mit dem Glockenturm und der Dreifaltigkeitskathedrale am Ende des Heiligen Grabens liegt. Am 26. April 2012 hielt Metropolit Georgij einen Gottesdienst in der Dreifaltigkeitskathedrale ab, um den Beginn dieses guten Werkes zu segnen.

Laut dem Projekt wurden die Maße des Tempels durch den Gürtel der Gottesmutter bestimmt: zwanzig Gürtel in der Breite, dreißig in der Länge und fünfzig in der Höhe, was 60 Meter ergibt. Grundlage für das Projekt war der Tempel des Moskauer Zaikonospasski-Klosters, der im Stil des frühen XVIII. Jahrhunderts, nahe dem Moskauer Barock, ausgeführt wurde. Die neue Kathedrale wurde schneeweiß, mit einem stahlfarbenen Dach und einer goldenen Kuppel. Es war geplant, acht Altäre zu schaffen, und der Hauptaltar wurde zu Ehren der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter geweiht.

Die Vorbereitung zum Bau der Kathedrale dauerte über zehn Jahre, in denen ein Projektwettbewerb durchgeführt, die notwendigen Dokumente erstellt und der Bauplatz vorbereitet wurde. Am 27. August 2015, am Vorabend des Einschlafens der Heiligen Gottesmutter, fand die Weihe des Einschlafungsaltars der neuen Kathedrale statt. Die Zeremonie der großen Weihe des ersten Altars des Tempels wurde von Metropolit Georgij von Nischni Nowgorod und Arzamas geleitet. Am 17. November 2016 wurde der Altar zu Ehren der Erscheinung der Gottesmutter vor dem heiligen Sergius von Radonesch geweiht, und auch dieses Ritual leitete Metropolit Georgij. Ihm assistierten Metropolit David von Alawerd und die Bischöfe Weniamin von Ardatow und Atjaschew sowie Wassilij von Kotlas und Welikij. Metropolit Georgij erinnerte sich daran, wie er während seiner Ausbildung an den Moskauer theologischen Schulen die Chronik des Divenew-Klosters las und bedauerte, dass er nicht den Heiligen Graben entlang gehen und sich an die Reliquien des heiligen Seraphim von Sarow wenden konnte. Doch vor 25 Jahren begann die Wiederbelebung der Abtei, und jetzt kann man sie in ihrer ganzen Pracht sehen. Der Herrscher betonte, dass die Weihe die Verbindung zwischen der himmlischen und der irdischen Kirche symbolisiert. Als der heilige Seraphim beigesetzt wurde, legten sie ein Ikone der Erscheinung der Himmelskönigin vor dem heiligen Sergius in seinen Sarg.

Am 11. Mai 2019 weihte Metropolit Georgij den Altar der Verkündigungskathedrale zu Ehren der Auferstehung des Wortes, und an diesem Tag fand im neuen Altar die erste Liturgie statt.