La construcción de la catedral de la Anunciación comenzó por la instrucción del venerable Serafim, quien decía que en la comunidad debía aparecer otro templo, ubicado en una línea con el campanario y la catedral de la Trinidad, al final del Canal Santo. El 26 de abril de 2012, el metropolitano Georgiy realizó un moleben en la catedral de la Trinidad para bendecir el inicio de esta buena obra.

Según el proyecto, las dimensiones del templo estaban determinadas por el Cinturón de la Virgen: veinte cinturas de ancho, treinta de largo y cincuenta de alto, lo que equivale a 60 metros. La base del proyecto fue la iglesia del monasterio Zaikonospassky de Moscú, realizada en un estilo cercano al barroco moscovita de principios del siglo XVIII. La nueva catedral se convirtió en un blanco inmaculado, con un techo de color acero y una cúpula dorada. Se planeaba crear ocho capillas, y el altar principal fue consagrado en honor a la Anunciación de la Santísima Virgen.

La preparación para la construcción de la catedral duró más de diez años, durante los cuales se llevó a cabo un concurso de proyectos, se tramitaron los documentos necesarios y se preparó el sitio de construcción. El 27 de agosto de 2015, en la víspera de la Dormición de la Santísima Virgen, se realizó la consagración de la capilla de la Dormición de la nueva catedral. El rito de la Gran Consagración de la primera capilla del templo fue realizado por el metropolitano de Nizhni Nóvgorod y Arzamas, Georgiy. El 17 de noviembre de 2016 fue consagrada la capilla en honor a la aparición de la Madre de Dios al venerable Sergio de Radonezh, y este rito también fue encabezado por el metropolitano Georgiy. Le acompañaron el metropolitano de Alaverdi, David, el obispo de Ardatov y Atyashevo, Benjamín, y el obispo de Kotlas y Velsk, Basilio. El metropolitano Georgiy recordó cómo, al estudiar en las escuelas espirituales de Moscú, leía la crónica del monasterio de Diveevo y lamentaba no poder caminar por el Canal Santo y venerar las reliquias del venerable Serafim de Sarov. Sin embargo, hace 25 años comenzó el renacimiento de la comunidad, y ahora se puede ver en toda su gloria. El obispo subrayó que la consagración simboliza la conexión entre la Iglesia celestial y la terrenal. Cuando enterraron al venerable Serafim, colocaron en su ataúd una imagen de la aparición de la Reina del Cielo al venerable Sergio.

El 11 de mayo de 2019, el metropolitano Georgiy consagró la capilla de la catedral de la Anunciación en honor a la Resurrección del Hijo de Dios, y ese mismo día se celebró la primera liturgia en la nueva capilla.