Первый деревянный храм в честь Воскресения Христова был возведён в 1640 году одновременно с основанием города-крепости Хотмыжск. В храме хранился вызолоченный серебряный крест, который в 1649 году подарил царь Алексей Михайлович в честь победы в сражении под Хотмыжском. Со временем этот ценный предмет был утерян. За два века храм сильно обветшал и нуждался в капитальном ремонте. К тому моменту крепость утратила своё значение, а село стало уездным городом. Было решено построить на этом месте новый каменный храм.

В 1835 году в уездном городе Хотмыжск Курской губернии началось строительство трёхпрестольного каменного храма, посвящённого Воскресению Христову, по проекту архитектора Авраама Ивановича Мельникова в стиле позднего классицизма. В 1839 году храм был освящён. До революции храм славился своим великолепным убранством: четырёхъярусным деревянным резным позолоченным иконостасом, выполненным итальянскими мастерами, а также паникадилом и киотами для икон, изготовленными теми же мастерами.

В 1930-е годы храм был разграблен и закрыт, а затем использовался как склад для ядохимикатов. В 1960-е годы, в период хрущёвских гонений, была полностью разрушена колокольня с колоннадой.

К середине 1990-х годов в селе была создана православная община, и в 1995 году было принято решение о восстановлении храма. 28 сентября 1996 года храм посетил Святейший патриарх Московский и всея Руси Алексий II, который освятил Колокол Единения славянских народов, установленный на колокольне, и подарил храму Казанскую икону Божией Матери. С 1997 года в Хотмыжске раз в два года в сентябре в Воскресенском храме проводится Международный фестиваль славянской культуры и искусств "Хотмыжская осень", в котором участвуют делегации из приграничных областей России, Украины и Белоруссии.