Die erste hölzerne Kirche zu Ehren der Auferstehung Christi wurde 1640 gleichzeitig mit der Gründung der Festungsstadt Khotmyzhsk errichtet. In der Kirche wurde ein vergoldetes silbernes Kreuz aufbewahrt, das 1649 von Zar Alexei Michailowitsch zur Feier des Sieges in der Schlacht bei Khotmyzhsk geschenkt wurde. Im Laufe der Zeit ging dieses wertvolle Objekt verloren. Nach zwei Jahrhunderten war die Kirche stark verfallen und benötigte eine umfassende Renovierung. Zu diesem Zeitpunkt hatte die Festung ihre Bedeutung verloren, und das Dorf war zur Kreisstadt geworden. Es wurde beschlossen, an dieser Stelle eine neue steinerne Kirche zu bauen.

Im Jahr 1835 begann der Bau einer dreischiffigen steinernen Kirche, die der Auferstehung Christi gewidmet war, nach dem Entwurf des Architekten Abraham Ivanovich Melnikov im Stil des späten Klassizismus in der Kreisstadt Khotmyzhsk, Gouvernement Kursk. 1839 wurde die Kirche geweiht. Bis zur Revolution war die Kirche für ihre prächtige Ausstattung bekannt: einem vierstöckigen hölzernen, geschnitzten und vergoldeten Ikonostase, die von italienischen Meistern gefertigt wurde, sowie einem Kronleuchter und Ikonenrahmen, die ebenfalls von denselben Meistern hergestellt wurden.

In den 1930er Jahren wurde die Kirche geplündert und geschlossen, und später als Lager für chemische Stoffe genutzt. In den 1960er Jahren, während der Verfolgungen unter Chruschtschow, wurde der Glockenturm mit der Kolonnade vollständig zerstört.

Bis Mitte der 1990er Jahre wurde in dem Dorf eine orthodoxe Gemeinde gegründet, und 1995 wurde beschlossen, die Kirche wiederherzustellen. Am 28. September 1996 besuchte Seine Heiligkeit Patriarch Alexius II. von Moskau und ganz Russland die Kirche, weihte die Glocke der Einheit der slawischen Völker, die am Glockenturm aufgestellt wurde, und schenkte der Kirche das Kazanische Ikone der Gottesmutter. Seit 1997 findet in Khotmyzhsk alle zwei Jahre im September im Auferstehungstempel das Internationale Festival der slawischen Kultur und Kunst "Khotmyzhsker Herbst" statt, an dem Delegationen aus den Grenzgebieten Russlands, der Ukraine und Weißrusslands teilnehmen.