La primera iglesia de madera en honor a la Resurrección de Cristo fue construida en 1640, al mismo tiempo que se fundó la ciudad-fortaleza de Jotmyzhsk. En la iglesia se guardaba una cruz de plata dorada, que en 1649 el zar Alexei Mikhailovich regaló en honor a la victoria en la batalla de Jotmyzhsk. Con el tiempo, este valioso objeto se perdió. Durante dos siglos, la iglesia se deterioró considerablemente y necesitaba una reparación capital. Para entonces, la fortaleza había perdido su importancia, y el pueblo se había convertido en una ciudad de distrito. Se decidió construir en este lugar una nueva iglesia de piedra.

En 1835, en la ciudad de distrito de Jotmyzhsk, en la provincia de Kursk, comenzó la construcción de una iglesia de piedra de tres altares, dedicada a la Resurrección de Cristo, según el proyecto del arquitecto Abraham Ivanovich Melnikov, en estilo neoclásico tardío. En 1839, la iglesia fue consagrada. Antes de la revolución, la iglesia era famosa por su magnífica decoración: un iconostasio de madera dorada de cuatro niveles, realizado por maestros italianos, así como un candelabro y kiots para íconos, fabricados por los mismos maestros.

En la década de 1930, la iglesia fue saqueada y cerrada, y luego se utilizó como almacén de pesticidas. En la década de 1960, durante las persecuciones de Jruschov, se destruyó completamente el campanario con la columnata.

A mediados de la década de 1990, se creó una comunidad ortodoxa en el pueblo, y en 1995 se tomó la decisión de restaurar la iglesia. El 28 de septiembre de 1996, el Santo Patriarca de Moscú y de toda Rusia, Alexio II, visitó la iglesia, consagró la Campana de la Unidad de los pueblos eslavos, instalada en el campanario, y regaló a la iglesia el ícono de Kazán de la Madre de Dios. Desde 1997, en Jotmyzhsk, cada dos años en septiembre, se lleva a cabo el Festival Internacional de Cultura y Artes Eslavas "Otoño de Jotmyzhsk" en la iglesia de la Resurrección, en el que participan delegaciones de las regiones fronterizas de Rusia, Ucrania y Bielorrusia.