Первая церковь в селе Верхопенье, вероятно, была построена вскоре после его основания в XVII веке. Она была освящена в честь Архангела Михаила и упоминалась в документах как Архангельская или Михайловская церковь. Церковь находилась на территории Селянского общества, ныне это улица Колхозная. Деревянная церковь имела два престола, главный из которых был посвящен Архангелу Михаилу. В 1784 году в ней служил священник Солодовников. В начале XIX века настоятелем был отец Трофим, которого в 1820 году сменил священник Фёдор Стефанович Марков. Его сын, Георгий Марков, окончивший Курскую духовную семинарию в 1855 году, был рукоположен архиепископом Курским и Белгородским Илиодором в священники Архангельской церкви села Михайловское-Верхопенье и служил там до 1863 года.

В 1878 году на пожертвования жителей села Михайловское, Верхопенье была освящена новая каменная церковь из красного кирпича в честь Успения Пресвятой Богородицы. Она имела три престола: пророка Ильи, Архангела Михаила и главный, Успения Пресвятой Богородицы. В 1879 году при церкви открылась церковно-приходская школа.

В Успенской церкви служили два священника, настоятель и его помощник, один дьякон и два псаломщика. В 1884 году штат состоял из настоятеля Павла Космодемьянского, его помощника Иоанна Маляровского, дьякона Матвея Солодовникова и псаломщиков Алексея и Василия Поповых. Позже служили священник Евдокий Маслов, его помощник Иоанн Маляровский (в июне 1894 года его сменил Гавриил Рождественский), дьякон Алексей Городецкий и псаломщики Василий Попов и Пётр Фёдорович Федюшин. К церкви была приписана Никольская Кладбищенская церковь, построенная в 1891 году.

В 1908 году в штат входили настоятель Пётр Васильевич Брагин, помощник Александр Трофимович Карачевцев, дьякон В.И. Антонов и псаломщики Пётр Фёдорович Федюшин и А.И. Попов. Также жил уволенный за штат священник Гавриил Михайлович Рождественский. На содержание причта выделялось 66 десятин полевой земли. В 1909-1910 годах дьяконом служил Александр Александрович Андриевский, который также преподавал в церковно-приходской женской школе.

Перед революцией 1917 года служили священник Александр Терентьевич Карачевцев и псаломщики Пётр Фёдорович Федюшин и Евдокий Яковлевич Федюшин. Церковным старостой до 1917 года был Галкин Никанор Михайлович, а с 1917 года, Сидельников Иван Трофимович.

В 1920-х годах в Верхопенье оставался один зарегистрированный священник, Александр Карачевцев. Осенью 1929 года Никольская и Успенская церкви были закрыты и превращены в зернохранилища. После крестьянского восстания в Ивнянском районе в том же году Карачевцев был раскулачен и выселен. В 1932 году его дом был передан под начальную школу. В 1937-1938 годах начался разбор Успенской церкви: разрушили колокольню, сняли купола и разобрали крышу. В здании разместился цех Верхопенской МТС. Никольская кладбищенская церковь была разобрана на бревна для строительства склада Ивнянского маслозавода.

Во время Великой Отечественной войны отец Александр Карачевцев вернулся в Верхопенье, и службы проводились в его доме, временно возвращенном ему (ныне на этом месте аптека). В 1942 году немецкие войска начали разбирать стены Успенской церкви, используя кирпич для ремонта дороги Москва-Крым. В ходе боёв на Курской дуге храм сильно пострадал, остались лишь руины. После войны церковь окончательно разобрали, а кирпич использовали для восстановления домов.

В 1999 году в Верхопенье в здании бывшего Дома быта был освящен молитвенный дом в честь Успения Пресвятой Богородицы, первая служба прошла на Пасху. Настоятелем стал отец Сергий Реутов, выпускник Белгородской духовной семинарии.

20 июля 2003 года началось строительство нового храма, и 26 июля 2004 года над селом появились золотые купола. Основное строительство завершилось к сентябрю 2004 года, а 5 января 2005 года из Воронежа привезли церковные колокола. Уже 7 января 2005 года над селом зазвучал колокольный звон.

27 августа 2005 года архиепископ Белгородский и Старооскольский Иоанн освятил церковь в честь Успения Пресвятой Богородицы. В настоящее время в приход Успенской церкви входят соседние сёла: Берёзовка, 1-я Новосёловка и хутор Покровский. Также к приходу приписан Казанский молитвенный дом в селе Сырцево.