La primera iglesia en el pueblo de Verkhopenye fue probablemente construida poco después de su fundación en el siglo XVII. Fue consagrada en honor al Arcángel Miguel y se mencionaba en documentos como la iglesia de Arcángel o Mijailovskaya. La iglesia estaba ubicada en el territorio de la sociedad campesina, actualmente es la calle Kolkhoznaya. La iglesia de madera tenía dos altares, el principal de los cuales estaba dedicado al Arcángel Miguel. En 1784, el sacerdote Solodovnikov oficiaba en ella. A principios del siglo XIX, el rector era el padre Trofim, quien fue reemplazado en 1820 por el sacerdote Fyodor Stefanovich Markov. Su hijo, Georgy Markov, quien se graduó del seminario espiritual de Kursk en 1855, fue ordenado sacerdote de la iglesia de Arcángel del pueblo de Mijailovskoye-Verkhopenye por el arzobispo de Kursk y Belgorod Iliodor y sirvió allí hasta 1863.

En 1878, gracias a las donaciones de los habitantes del pueblo de Mijailovskoye, se consagró una nueva iglesia de piedra de ladrillo rojo en honor a la Asunción de la Santísima Virgen María. Tenía tres altares: del profeta Elías, del Arcángel Miguel y el principal, de la Asunción de la Santísima Virgen María. En 1879, se abrió una escuela parroquial en la iglesia.

En la iglesia de la Asunción servían dos sacerdotes, el rector y su asistente, un diácono y dos salmistas. En 1884, el personal estaba compuesto por el rector Pavel Kosmodemyansky, su asistente Ioann Malyarovsky, el diácono Matvey Solodovnikov y los salmistas Alexey y Vasily Popov. Más tarde sirvieron el sacerdote Evdokiy Maslov, su asistente Ioann Malyarovsky (quien fue reemplazado en junio de 1894 por Gavriil Rozhdestvensky), el diácono Alexey Gorodetsky y los salmistas Vasily Popov y Pyotr Fyodorovich Fedyushin. A la iglesia se le asignó la iglesia de San Nicolás del cementerio, construida en 1891.

En 1908, el personal incluía al rector Pyotr Vasilyevich Bragin, el asistente Alexander Trofimovich Karachevtsov, el diácono V.I. Antonov y los salmistas Pyotr Fyodorovich Fedyushin y A.I. Popov. También vivía el sacerdote Gavriil Mikhailovich Rozhdestvensky, quien había sido despedido. Se asignaron 66 desiatinas de tierra de cultivo para el mantenimiento del clero. En 1909-1910, el diácono fue Alexander Alexandrovich Andriyevsky, quien también enseñaba en la escuela parroquial de mujeres.

Antes de la revolución de 1917, servían el sacerdote Alexander Terentyevich Karachevtsov y los salmistas Pyotr Fyodorovich Fedyushin y Evdokiy Yakovlevich Fedyushin. El anciano de la iglesia hasta 1917 fue Nikanor Mikhailovich Galkin, y desde 1917, Ivan Trofimovich Sidenikov.

En la década de 1920, en Verkhopenye quedaba un solo sacerdote registrado, Alexander Karachevtsov. En otoño de 1929, las iglesias de San Nicolás y de la Asunción fueron cerradas y convertidas en almacenes de grano. Después de la revuelta campesina en el distrito de Ivnyansky ese mismo año, Karachevtsov fue despojado de sus tierras y expulsado. En 1932, su casa fue convertida en una escuela primaria. En 1937-1938, comenzó la demolición de la iglesia de la Asunción: se destruyó el campanario, se quitaron las cúpulas y se desmanteló el techo. En el edificio se instaló un taller de la MTS de Verkhopenye. La iglesia del cementerio de San Nicolás fue desmantelada para usar la madera en la construcción de un almacén para la fábrica de mantequilla de Ivnyansk.

Durante la Gran Guerra Patria, el padre Alexander Karachevtsov regresó a Verkhopenye, y los servicios se llevaron a cabo en su casa, que le fue devuelta temporalmente (ahora en este lugar hay una farmacia). En 1942, las tropas alemanas comenzaron a desmantelar las paredes de la iglesia de la Asunción, utilizando los ladrillos para reparar la carretera de Moscú a Crimea. Durante las batallas en el Dique de Kursk, el templo sufrió graves daños, quedando solo ruinas. Después de la guerra, la iglesia fue completamente desmantelada, y los ladrillos se utilizaron para restaurar casas.

En 1999, en Verkhopenye, se consagró una casa de oración en el edificio del antiguo Centro de Servicios en honor a la Asunción de la Santísima Virgen María, el primer servicio se llevó a cabo en Pascua. El rector fue el padre Sergey Reutov, graduado del seminario espiritual de Belgorod.

El 20 de julio de 2003 comenzó la construcción de una nueva iglesia, y el 26 de julio de 2004 aparecieron cúpulas doradas sobre el pueblo. La construcción principal se completó en septiembre de 2004, y el 5 de enero de 2005 se trajeron las campanas de la iglesia desde Voronezh. Ya el 7 de enero de 2005, el sonido de las campanas resonó sobre el pueblo.

El 27 de agosto de 2005, el arzobispo de Belgorod y Starooskolsky, Ioann, consagró la iglesia en honor a la Asunción de la Santísima Virgen María. Actualmente, la parroquia de la iglesia de la Asunción incluye los pueblos vecinos: Beriózovka, 1ª Novoselovka y el asentamiento Pokrovsky. También se le asigna la casa de oración de Kazán en el pueblo de Sirtsevo.