Церковь, посвященная Тихвинской иконе Божией Матери, была построена над Святыми вратами монастыря как приходская. Она предназначалась для проведения Таинств Брака и Крещения, а также для служб, которые проводили семейные священники и псаломщики без участия монахинь. Это связано с тем, что церковные каноны запрещают проводить в монастырских храмах обряды, такие как венчание и крещение, поскольку они не соответствуют месту, где живут люди, удалившиеся от мира и семьи.

Церковь была освящена в 1865 году епископом Орловским и Севским Поликарпом. На нижнем этаже, рядом со Святыми вратами, благодаря усилиям игумении Антонии, сестер и благотворителей, был создан Троицкий храм, освященный в 1887 году. В этом храме находилась усыпальница, где покоились останки схиигумении Серафимы, настоятельницы Свято-Введенского монастыря в 1821-1845 годах, почитаемой монахинями и многими жителями Орла. В советское время верхний шатровый ярус церкви был разобран, а помещения использовались в светских целях. Например, в последние десятилетия перед возвращением церковной жизни здесь располагались управление и мастерские завода "Вулкан". Усыпальница в Троицком храме была залита бетоном, и судьба останков схиигумении Серафимы остается неизвестной, так как поиски не дали результатов.

Приходская жизнь вокруг храма возобновилась в 1990-х годах, а в 1994 году была проведена первая Литургия. В 1995 году началось возрождение монашеской жизни Свято-Введенского женского монастыря. Восстановление барабана с шатровым верхом стартовало в 1996 году и завершилось через год установкой купола с крестом. Сегодня Тихвинская церковь является главным храмом Свято-Введенского женского монастыря в Орле, где ежедневно проходят богослужения. В нижнем этаже, в помещении Троицкого храма, продолжаются восстановительные работы.