Каменная церковь Вознесения Господня была возведена в 1762-1767 годах на северной окраине Курска, в Казацкой слободе. До этого на её месте находилась деревянная церковь с таким же посвящением, построенная в 1635 году. В середине XIX века к храму были добавлены приделы: в 1838 году справа, во имя Архангела Михаила, а в 1841 году слева, во имя святителя Митрофана Воронежского. В 1845 и 1883 годах иконостас церкви был обновлён. В 1863 году здесь крестили будущего лейтенанта российского флота Александра Семёновича Сергеева, командира экипажа миноносца "Стерегущий". В 1888 году престол Вознесения Господня был перенесён в новый храм в той же слободе, и церковь стала называться Михаило-Архангельской. В 1897 году при храме открыли мужскую церковно-приходскую школу, а в 1909 году, женскую. Во время Первой мировой войны в храме разместили общежитие для 25 беженцев. Храм закрывался дважды: в 1940 году на год и в 1961 году на 30 лет, во время "хрущёвской волны". В здании сначала работала ремонтная мастерская "Кинопроката", затем его использовали как склад ЦУМа. В маленькой церковной сторожке в 1960-1970-е годы жили несколько пожилых монахинь.

В 1990 году здание, находившееся в плохом состоянии (без пола, окон и дверей), было передано Курской епархии. 15 мая 1990 года в храме возобновились богослужения. 20 декабря 1999 года архиепископ Курский и Рыльский Ювеналий освятил храм в честь Архистратига Михаила и прочих Небесных Сил Бесплотных. Архитектура церкви выполнена в раннем и упрощённом "провинциальном" классицизме с влиянием барокко в архитектурных формах, но не в декоре и колокольне. Колокольня с её стройной формой, вытянутым цилиндром яруса звона, изящным шпилем, колоннами и рустовкой свидетельствует о зрелом классицизме. Вероятно, колокольню и трапезную пристроили к храму позже.