В 1900 году в имении князей Тенишевых в Талашкино, в деревне Фленово под Смоленском, началось строительство храма. К 1905 году работы были почти завершены. До сих пор ведутся споры о том, кто именно разработал архитектурный проект храма. Наиболее распространено мнение, что над проектом работала княгиня Мария Клавдиевна Тенишева вместе с археологом И.Ф. Барщевским и художником С.В. Малютиным. Интерьер храма расписал российский философ и художник Николай Рерих, который также создал здесь одну из своих величайших работ, мозаику «Спас Нерукотворный», изображающую лик Иисуса. Эта выразительная мозаика украшает фасад над входом в храм, привлекая внимание голубыми глазами Спасителя.

Князь Вячеслав Тенишев, муж Марии Тенишевой, был против строительства церкви. Однако, после обращения Тенишевой к смоленскому губернатору Василию Сосновскому, который был другом князя, В. Н. Тенишев выделил средства на строительство. Тенишева писала, что долго искала подходящее место для церкви, и, наконец, нашла его на красивой горе, окруженной соснами, елями и липами, с великолепным видом. Здесь, рядом со школой, было заложено основание храма во имя Святого Духа.

Храм, несмотря на свои небольшие размеры, выглядит монументально и является примером неорусского стиля начала XX века. В это время акцент сместился с точного копирования древнерусской архитектуры на эмоциональные традиции русской культуры. Фасады украшены керамической плиткой и мозаикой, а окна, цветными стеклами.

Архитектура храма отличается от традиционной русской церковной архитектуры. Она объединяет образы русской старины, силуэты местной природы и элементы разных культовых сооружений. Постройка напоминает пирамиду, русский шатёр и буддийскую пагоду. Внутреннее пространство храма Святого Духа устроено так, что алтарь практически полностью открыт для обозрения. По мнению искусствоведа Людмилы Короткиной, церковь должна была символизировать сложность и единство мира. Росписи интерьера передают вечность духовных ценностей и утверждают, что смысл жизни заключается в наполнении мира добром. Алтарная композиция «Царица Небесная» воплощает не канон одной религии, а является собирательным образом добра и созидания в разных вероучениях. Храм посвящён не Сошествию Святого Духа, а самому Святому Духу, из-за чего он не был освящен православной церковью. Искусствоведы отмечают в нем влияние народных религиозных традиций, русского деревянного зодчества, восточных вероучений и католической иконографии.

Со временем здание храма начало разрушаться. В апреле 2016 года, после обращения губернатора Смоленской области к вице-премьеру Ольге Голодец, Министерство культуры РФ выделило более 40 миллионов рублей на его реставрацию. Через год более 6 миллионов было направлено на обновление мозаики. В храме Святого Духа восстановили кирпичную кладку, отмостку и подвальные помещения, которые занимают около 60% площади здания. Реставраторы сохранили оставшиеся росписи и планируют восстановить их по фотографиям, сделанным Тенишевой и Рерихом, а также по оригинальным эскизам художника, хранящимся в Библиотеке Конгресса США. В храме планируется открыть экспозицию, посвященную его истории.

Храм Святого Духа в Талашкине является объектом культурного наследия народов России. Сегодня он привлекает паломников и туристов из разных стран.