En 1900, la construction de l'église a commencé dans le domaine des princes Teniševs à Talachkino, dans le village de Flenovo près de Smolensk. En 1905, les travaux étaient presque achevés. Les débats continuent sur l'auteur du projet architectural de l'église. L'opinion la plus répandue est que la princesse Maria Klavdievna Teniševa a travaillé sur le projet avec l'archéologue I.F. Barchevski et l'artiste S.V. Malyutin. L'intérieur de l'église a été décoré par le philosophe et artiste russe Nicolas Roerich, qui a également créé ici l'une de ses plus grandes œuvres, la mosaïque « Sauveur Non-Fait de Main », représentant le visage de Jésus. Cette mosaïque expressive orne la façade au-dessus de l'entrée de l'église, attirant l'attention avec les yeux bleus du Sauveur.

Le prince Viatcheslav Tenišev, mari de Maria Teniševa, était contre la construction de l'église. Cependant, après l'appel de Teniševa au gouverneur de Smolensk, Vassili Sosnovski, qui était un ami du prince, V.N. Tenišev a alloué des fonds pour la construction. Teniševa a écrit qu'elle avait longtemps cherché un endroit approprié pour l'église et qu'elle l'avait enfin trouvé sur une belle colline, entourée de pins, d'épicéas et de tilleuls, avec une vue magnifique. Ici, près de l'école, les fondations de l'église au nom du Saint-Esprit ont été posées.

L'église, malgré ses petites dimensions, a une apparence monumentale et est un exemple du style néo-russe du début du XXe siècle. À cette époque, l'accent a été mis sur les traditions émotionnelles de la culture russe plutôt que sur la copie exacte de l'architecture ancienne russe. Les façades sont ornées de carreaux en céramique et de mosaïques, tandis que les fenêtres sont en vitraux.

L'architecture de l'église diffère de l'architecture ecclésiastique russe traditionnelle. Elle combine des images de l'ancienne Russie, des silhouettes de la nature locale et des éléments de différents édifices cultuels. La construction rappelle une pyramide, un chapiteau russe et une pagode bouddhiste. L'espace intérieur de l'église du Saint-Esprit est aménagé de manière à ce que l'autel soit presque entièrement visible. Selon l'historienne de l'art Lioudmila Korotkina, l'église devait symboliser la complexité et l'unité du monde. Les fresques intérieures transmettent l'éternité des valeurs spirituelles et affirment que le sens de la vie réside dans le fait de remplir le monde de bonté. La composition de l'autel « Reine des Cieux » incarne non pas le canon d'une seule religion, mais est une image collective de bonté et de création dans différentes croyances. L'église est dédiée non pas à la Descente du Saint-Esprit, mais au Saint-Esprit lui-même, ce qui fait qu'elle n'a pas été consacrée par l'église orthodoxe. Les historiens de l'art notent l'influence des traditions religieuses populaires, de l'architecture en bois russe, des croyances orientales et de l'iconographie catholique.

Avec le temps, le bâtiment de l'église a commencé à se détériorer. En avril 2016, après l'appel du gouverneur de la région de Smolensk au vice-premier ministre Olga Golodets, le ministère de la Culture de la Fédération de Russie a alloué plus de 40 millions de roubles pour sa restauration. Un an plus tard, plus de 6 millions ont été destinés à la mise à jour de la mosaïque. Dans l'église du Saint-Esprit, la maçonnerie en briques, le drainage et les sous-sols, qui occupent environ 60 % de la superficie du bâtiment, ont été restaurés. Les restaurateurs ont conservé les fresques restantes et prévoient de les restaurer à partir de photographies prises par Teniševa et Roerich, ainsi qu'à partir des esquisses originales de l'artiste, conservées à la Bibliothèque du Congrès des États-Unis. Une exposition consacrée à son histoire est prévue dans l'église.

L'église du Saint-Esprit à Talachkino est un objet du patrimoine culturel des peuples de Russie. Aujourd'hui, elle attire des pèlerins et des touristes de différents pays.