En 1900, en la propiedad de los príncipes Tenishevs en Talashkino, en el pueblo de Flenovo cerca de Smolensk, comenzó la construcción del templo. Para 1905, los trabajos estaban casi terminados. Hasta hoy, hay debates sobre quién diseñó el proyecto arquitectónico del templo. La opinión más común es que la princesa María Klavdievna Tenisheva trabajó en el proyecto junto con el arqueólogo I.F. Barschevsky y el artista S.V. Malyutin. El interior del templo fue pintado por el filósofo y artista ruso Nikolai Roerich, quien también creó aquí una de sus mayores obras, el mosaico "Salvador No Hecho por Mano", que representa el rostro de Jesús. Este expresivo mosaico adorna la fachada sobre la entrada del templo, atrayendo la atención con los ojos azules del Salvador.

El príncipe Vyacheslav Tenishev, esposo de María Tenisheva, estaba en contra de la construcción de la iglesia. Sin embargo, tras la apelación de Tenisheva al gobernador de Smolensk, Vasily Sosnovsky, quien era amigo del príncipe, V.N. Tenishev asignó fondos para la construcción. Tenisheva escribió que buscó durante mucho tiempo un lugar adecuado para la iglesia y, finalmente, lo encontró en una hermosa colina, rodeada de pinos, abetos y tilos, con una vista magnífica. Aquí, junto a la escuela, se colocó la base del templo en nombre del Espíritu Santo.

El templo, a pesar de su pequeño tamaño, se ve monumental y es un ejemplo del estilo neorruso a principios del siglo XX. En este tiempo, el énfasis se desplazó de la copia exacta de la arquitectura rusa antigua a las tradiciones emocionales de la cultura rusa. Las fachadas están decoradas con azulejos de cerámica y mosaicos, y las ventanas, con vidrios de colores.

La arquitectura del templo se diferencia de la arquitectura eclesiástica rusa tradicional. Combina imágenes de la antigüedad rusa, siluetas de la naturaleza local y elementos de diferentes estructuras cultuales. La construcción recuerda a una pirámide, una cúpula rusa y una pagoda budista. El espacio interior del templo del Espíritu Santo está diseñado de tal manera que el altar está prácticamente completamente abierto a la vista. Según la historiadora del arte Lyudmila Korotkina, la iglesia debía simbolizar la complejidad y unidad del mundo. Las pinturas del interior transmiten la eternidad de los valores espirituales y afirman que el sentido de la vida radica en llenar el mundo de bondad. La composición del altar "Reina del Cielo" encarna no un canon de una religión, sino que es una imagen colectiva de bondad y creación en diferentes creencias. El templo está dedicado no a la Venida del Espíritu Santo, sino al mismo Espíritu Santo, por lo que no fue consagrado por la iglesia ortodoxa. Los historiadores del arte señalan en él la influencia de las tradiciones religiosas populares, la arquitectura de madera rusa, las enseñanzas orientales y la iconografía católica.

Con el tiempo, el edificio del templo comenzó a deteriorarse. En abril de 2016, tras la apelación del gobernador de la región de Smolensk a la viceprimer ministra Olga Golodets, el Ministerio de Cultura de la Federación Rusa asignó más de 40 millones de rublos para su restauración. Un año después, más de 6 millones se destinaron a la renovación del mosaico. En el templo del Espíritu Santo se restauraron la mampostería de ladrillo, el drenaje y los sótanos, que ocupan alrededor del 60% del área del edificio. Los restauradores conservaron las pinturas restantes y planean restaurarlas según las fotografías tomadas por Tenisheva y Roerich, así como según los bocetos originales del artista, que se conservan en la Biblioteca del Congreso de EE. UU. Se planea abrir una exposición en el templo dedicada a su historia.

El templo del Espíritu Santo en Talashkino es un objeto de patrimonio cultural de los pueblos de Rusia. Hoy en día, atrae a peregrinos y turistas de diferentes países.