Приход на этом месте был основан в XVI веке боярами Хитрово, которым принадлежали близлежащие деревни. Важнейшее событие в истории прихода, обретение в 1748 году чудотворной "Калужской" иконы Божией Матери.

Явление этой иконы произошло в 1748 году в сельце Тинькове, в доме помещика В.К. Хитрово. Икона, написанная на грубом холсте, была обнаружена служанками на чердаке. Одна из служанок, которая проявила неуважение к изображению Богородицы, потеряла дар речи, а также у нее онемели руки и ноги. Она выздоровела лишь после молитв ее родителей перед найденной иконой. Помещик забрал икону в свой дом, украсил ее рамой и разрешил всем желающим приходить к ней. Вскоре он перенес икону в приходской храм Рождества Богородицы и завещал никогда не выносить ее оттуда.

Каменный храм с тремя престолами был построен В.К. Хитрово в 1760 году. Главный престол был освящен в честь Рождества Пресвятой Богородицы, северный, в честь Святителя Николая, а южный, в честь апостолов Петра и Павла. В XIX веке храм был расширен, а в начале XX века трапезная была расписана.

В начале XX века при Рождественской церкви действовали две церковно-приходские школы: одна в деревне Калужка, другая в деревне Турынина Слобода. Последняя была основана 2 октября 1896 года с благословения епископа Макария. В разные годы в ней обучалось от 90 до 130 учеников.

При храме находились два дома для церковного причта. Ранее на Калужско-Тульском тракте стояла приписная часовня. До 1918 года штат прихода включал двух священников, одного диакона и двух псаломщиков. Храм был закрыт советской властью в 1938 году, иконы и богослужебные предметы уничтожены, колокольня и купола снесены. В 1950 году здание было передано под среднюю школу № 28.

Церковь вновь открылась в 1991 году. При храме есть чудотворный источник, на котором ежегодно совершаются водосвятия: в честь обретения Калужской иконы (в первое воскресенье Петрова поста), спасения Калуги от холеры в 1892 году (18/31 июля), избавления от чумы в 1771 году (2/15 сентября) и изгнания французов в 1812 году (12/25 октября).

В настоящее время Рождественская церковь принадлежит женскому монастырю Калужской иконы Божией Матери.