Первое упоминание о церкви, посвященной Ахтырской иконе Божией Матери, датируется 1736 годом. Изначально это была деревянная постройка, расположенная за городской площадью и называвшаяся "за приказами". В 1782 году церковь была расширена и перестроена в популярном тогда западноевропейском архитектурном стиле, став одноглавым храмом с трапезной частью и трехъярусной колокольней.

В 1898 году в церкви провели значительные реконструкционные работы. Храм стал трехпрестольным, его внешний вид полностью изменился: на фасадах появились элементы "псевдорусского стиля", такие как декоративные закомары, кокошники, шатер на колокольне и двенадцать луковичных глав.

В 1920-е годы в здании Ахтырской церкви разместилось убежище медицинского института. С 1937 по 1950 годы в ней находился матрацный цех. В 1950-е годы были разобраны ярусное завершение и главы на основном объеме, а также два верхних яруса колокольни. На стенах первого яруса надстроили этаж с внутренней планировкой, соответствующей новой функции храма, складу медицинской техники.

В 1997 году здание храма было возвращено Курской епархии Русской православной церкви.

В ходе реставрации, проведенной с 2007 по 2014 годы, были восстановлены главы и колокольня. Усилен фундамент, разобраны стены надстроенного второго этажа, восстановлена разрушенная арка западного проема. Также восстановлены разрушенные верхние части основного объема, кокошники и барабаны глав. Восстановлены кирпичный свод основного объема и сводчатое перекрытие аспиды, утраченный свод аспидной части, второго и третьего ярусов колокольни. Были устроены бетонные полы и восстановлены своды-миньоны разрушенного участка сводчатого перекрытия в северном пределе. Восстановлены карнизная часть придела, притвора и алтарной части, а также архитектурные детали фасадов. Проведена реставрация кирпичной кладки стен, выполнены каркасы луковичных глав и покрытие главы и шатра колокольни кровельной медью.