La primera mención de la iglesia dedicada a la Icono de la Madre de Dios de Akhtyrka data de 1736. Originalmente era una construcción de madera, situada detrás de la plaza de la ciudad y llamada "detrás de los mandatos". En 1782, la iglesia fue ampliada y reconstruida en el popular estilo arquitectónico de Europa occidental de la época, convirtiéndose en un templo de una cúpula con una parte de refectorio y un campanario de tres niveles.

En 1898 se realizaron importantes trabajos de reconstrucción en la iglesia. El templo se convirtió en de tres altares, y su apariencia cambió completamente: en las fachadas aparecieron elementos del "estilo pseudo-ruso", como arcos decorativos, kokoshniks, una cúpula en el campanario y doce cúpulas bulbosas.

En la década de 1920, el edificio de la iglesia de Akhtyrka albergó un refugio del instituto médico. Desde 1937 hasta 1950, funcionó como un taller de colchones. En la década de 1950, se desmantelaron la parte superior y las cúpulas del volumen principal, así como dos niveles superiores del campanario. En las paredes del primer nivel se construyó un piso adicional con una distribución interna acorde a la nueva función de la iglesia, como almacén de equipos médicos.

En 1997, el edificio de la iglesia fue devuelto a la diócesis de Kursk de la Iglesia Ortodoxa Rusa.

Durante la restauración, llevada a cabo entre 2007 y 2014, se restauraron las cúpulas y el campanario. Se reforzó la base, se desmantelaron las paredes del segundo piso añadido, y se restauró el arco destruido de la entrada occidental. También se restauraron las partes superiores destruidas del volumen principal, los kokoshniks y los tambores de las cúpulas. Se restauró la bóveda de ladrillo del volumen principal y la bóveda del ábside, así como la bóveda perdida de la parte del ábside, y de los segundo y tercer niveles del campanario. Se construyeron pisos de concreto y se restauraron las bóvedas-miniones de la sección destruida de la bóveda en el límite norte. Se restauraron la parte del cornisa del altar, el vestíbulo y la parte del altar, así como los detalles arquitectónicos de las fachadas. Se realizó la restauración de la mampostería de ladrillo de las paredes, se construyeron los armazones de las cúpulas bulbosas y se cubrió la cúpula y la cúpula del campanario con cobre para techado.