La première mention de l'église dédiée à l'icône de la Mère de Dieu d'Akhtryr date de 1736. À l'origine, il s'agissait d'une construction en bois, située derrière la place de la ville et appelée "derrière les ordres". En 1782, l'église a été agrandie et reconstruite dans le style architectural ouest-européen populaire de l'époque, devenant un temple à une seule coupole avec une partie de réfectoire et un clocher à trois niveaux.

En 1898, des travaux de reconstruction significatifs ont été réalisés dans l'église. Le temple est devenu à trois autels, son apparence a complètement changé : des éléments de "style pseudo-russe" sont apparus sur les façades, tels que des arcades décoratives, des kokoshniks, un dôme sur le clocher et douze coupoles en forme d'oignon.

Dans les années 1920, le bâtiment de l'église d'Akhtryr a abrité un refuge pour l'institut médical. De 1937 à 1950, il a été utilisé comme atelier de matelas. Dans les années 1950, la partie supérieure et les coupoles de la structure principale ont été démolies, ainsi que les deux niveaux supérieurs du clocher. Des étages ont été ajoutés aux murs du premier niveau, avec une disposition intérieure correspondant à la nouvelle fonction de l'église, un entrepôt de matériel médical.

En 1997, le bâtiment de l'église a été restitué à l'Éparchie de Koursk de l'Église orthodoxe russe.

Au cours de la restauration, réalisée de 2007 à 2014, les coupoles et le clocher ont été restaurés. Les fondations ont été renforcées, les murs du deuxième étage ajouté ont été démolis, et l'arc détruit de l'entrée ouest a été restauré. Les parties supérieures de la structure principale, les kokoshniks et les tambours des coupoles ont également été restaurés. La voûte en brique de la structure principale et la voûte de l'apside, ainsi que la voûte perdue de la partie apsidale, des deuxième et troisième niveaux du clocher ont été restaurées. Des sols en béton ont été installés et les voûtes-minions de la partie détruite de la voûte dans le sanctuaire nord ont été restaurées. La partie corniche du sanctuaire, du vestibule et de la partie altariale, ainsi que les détails architecturaux des façades, ont été restaurés. La maçonnerie en brique des murs a été restaurée, des structures pour les coupoles en forme d'oignon ont été réalisées et la couverture de la coupole et du dôme du clocher a été faite en cuivre de toiture.