В 1635-1636 годах архиепископ Серапион Суздальский, по указанию царя Михаила Федоровича, восстановил собор Рождества Пресвятой Богородицы, который был разрушен и разграблен поляками. Помимо этого, он построил рядом с собором каменную шатровую колокольню с двумя престолами в нижнем ярусе: Благовещенским и в честь святого мученика Феодосия.

Митрополит Илларион Суздальский, с разрешения царя Федора Алексеевича, провел реставрацию собора. Он перестроил церковь, созданную архиепископом Серапионом внутри колокольни, упразднил престол святого мученика Феодосия и сделал церковь теплой с одним Благовещенским престолом. В зимнее время митрополит Илларион проводил в ней службы, а по воскресеньям и праздникам совершал литургию.

17 июля 1719 года в Суздале произошел крупный пожар, уничтоживший почти все церкви и дома. В огне пострадали собор, ограда, колокольня с Благовещенской церковью и архиерейский дом. Полное восстановление собора завершил преосвященный Порфирий, который заменил деревянные крыши на железные, покрыл большую главу собора красным листовым золотом, обновил стенную живопись и украсил приделы святого Федора и Иоанна вызолоченными иконостасами. Он также построил теплую церковь в честь Благовещения Пресвятой Богородицы и восстановил каменную ограду.

Среди последующих епископов Суздальских особое внимание к украшению собора проявил епископ Виктор, занявший кафедру в 1788 году. Благодаря его усилиям были обновлены иконы в верхних ярусах иконостаса и около столпов, а местные образы в нижнем ярусе украшены сребропозлащенными ризами с драгоценными камнями. В теплой Благовещенской церкви он установил гипсовый иконостас. В 1791 году был отлит и 20 октября повешен на соборной колокольне большой колокол весом 755 пудов.

После упразднения епископской кафедры в Суздале в 1798 году заботу о соборе взяли на себя местные жители. В 1815 году, благодаря стараниям соборного старосты и граждан, в теплой Благовещенской церкви был устроен придел в честь Рождества Христова в память об освобождении России от французов в 1812 году. В теплом соборе находятся престол в честь Благовещения Пресвятой Богородицы и придельный в честь Рождества Христова.