Самым ранним документом, упоминающим дом купца Хлопонина, является «Описание дворовых мест города Курска, согласно Высочайше конфирмованному плану 1782 г.». На плане дом и флигель изображены в форме буквы «Г», однако пояснений о комплексе зданий в документе нет.

Первым владельцем усадьбы, зафиксированным документально, был купец I-й гильдии Семён Иванович Хлопонин, известный в Курске конца XVIII века. Он занимал должности ратмана городского магистрата и городского головы. В описании плана города 1792 года усадьба указана как собственность Хлопонина. Он приобрёл дом по купчей крепости и разместил в нём постоялый двор, но неизвестно, у кого и когда он купил усадьбу.

25 июля 1810 года сын Хлопонина, Дмитрий Семёнович, продал усадьбу Петру Михайловичу Ветчинкину за 4500 рублей ассигнациями. На тот момент здания были в плохом состоянии: без крыш, оконные рамы и полы разрушены. Новый владелец основательно перестроил дом: добавил деревянную лестницу к балкону, обналичил окна и двери, а помещение в южной части здания приспособил под кладовую, сохранив сводчатый потолок, железные двери и решетки на окнах. Другие помещения на первом и втором этажах были переделаны под жильё, часть здания сдавалась в аренду. 8 (21) мая 1907 года в одной из комнат, снятой семьёй инженера, родился известный впоследствии архитектор Леонид Александрович Литошенко.

В 1913 году здание купило Курское Дворянское собрание у Ветчинкиных за 18 тысяч рублей для создания музея в честь 300-летия Дома Романовых. Дом отреставрировали за два года, но после Октябрьской революции он остался без хозяина и был разграблен. В 1922 году городское коммунальное хозяйство выдало ордер на снятие части крыши и стропил для воинской части.

В 1920-е годы музейные работники пытались привлечь внимание к зданию, и в 1922 году его передали губернскому музею, который из-за отсутствия средств сдавал дом в аренду. В начале 1930-х годов здание отремонтировали, изменив его внешний вид, сохранив лишь теремок на массивных колоннах. В феврале 1936 года здесь открылся областной Дом юных туристов, где также разместились общежитие, туристический музей, читальный зал и редакция детской газеты «Пионер».

После Великой Отечественной войны дом использовался как склад промышленных товаров, а во флигеле разместился склад скобяных изделий. Позднее здание использовали как текстильный склад, а флигель, как склад гороно. В 1985 году арендаторы покинули здание, и оно снова оказалось без хозяина и было разграблено.

В 1990 году усадьба перешла на баланс Комитета по культуре Курской области. После реставрации в ней начал работать Курский государственный областной музей археологии.

Здание имеет массивные стены толщиной 80-90 сантиметров, сложенные из кирпича и скреплённые железными связями. Одна из внутренних стен ещё толще, в ней расположена потайная лестница. Дом имеет прямоугольную форму с массивным крыльцом и теремком-мансардой на третьем этаже. Вход оформлен арочным проёмом с гранёными опорами, а над крыльцом расположена крытая терраса. Здание асимметрично, с рустованными пилястрами и обрамлёнными наличниками оконными проёмами. Снаружи оно окрашено в бордовый цвет с белыми деталями. На первом этаже есть коридор, разделяющий здание на две части, под ним находятся подвалы с подземным ходом. Крыша четырёхскатная.

С домом Хлопонина связано множество преданий. Исследования показали, что многие из них не соответствуют действительности. Долгое время считалось, что дом принадлежал воеводам Ромодановским, но архивные документы опровергли это. Также существовало мнение, что здесь жили монахи Троицкого монастыря, но церковные документы этого не подтверждают. Считалось, что к дому вела открытая каменная лестница, но археологи её следов не нашли. Легенда о пребывании здесь Степана Разина также не подтвердилась, дом был построен позже, чем 1671 год.