На склоне холма, к западу от колокольни, соединенная с ней папертью, расположена обширная трапезная палата с храмом Введения. Это второе по древности каменное сооружение монастыря после Успенского собора, построенное в 1519 году на месте старой деревянной трапезной. Его композиция схожа с более поздними трапезными Спасо-Прилуцкого и Спасо-Каменного монастырей. Здание, установленное на высоком подклете, включает большой корпус трапезной палаты с келарской и церковью Введения на востоке, расположенные на одной оси. Это один из первых примеров соединения трапезных палат с храмом в общежительных монастырях Руси, что стало характерной чертой подобных построек.

Каждая часть здания имеет свою внешнюю трактовку. Широкий корпус трапезной представляет собой прямоугольный объем с двускатной кровлей, характерный для гражданских сооружений. Более узкий и мощный куб церкви, напоминающий башню, возвышался над трапезной и завершался тремя ярусами кокошников с главой. Трехгранная восточная стена храма напоминает алтарные пристройки деревянных церквей. Убранство фасадов ограничено широкими лопатками, скромными карнизами и нишами с остроугольным верхом. Это сооружение, вероятно, повлияло на церковь-колокольню с трапезной в Спасо-Каменном монастыре. В нынешнем виде оно значительно перестроено: изменены оконные и дверные проемы, очертание кровли над трапезной, а каменная глава заменена на деревянную.

Огромный почти квадратный зал трапезной занимает почти весь верхний этаж корпуса. Многочисленные окна на двух противоположных сторонах обеспечивали хорошее освещение. Своды поддерживал мощный четырехгранный столб в центре. К западу от зала находилась небольшая келарская. В середине XIX века столб и своды были заменены на потолок, опирающийся на два ряда деревянных столбов. Подклет, сохранивший древние формы перекрытий, дает представление о прежнем интерьере. Под трапезным залом находится обширная хлебопекарня с массивным квадратным столбом и эффектными сводами, не уступающая по монументальности, хотя сейчас она перегорожена. Первоначально вход в трапезную был через открытую лестницу с северной стороны. Уже в XVI веке появилась пристроенная вдоль северного фасада двухъярусная паперть с внутренней лестницей и аркадой, позднее превращенной в окна. В измененном виде она сохранилась до наших дней, и снаружи видны заложенные арки.

В настоящее время в трапезной и церкви Кирилла размещены экспонаты историко-художественного музея. Среди них выделяется коллекция древнерусского шитья, включая «воздухи», пелены и плащаницы XV-XVII веков. Также представлены первоклассные произведения живописи: икона «Василий Великий» работы Дионисия, клейма от царских врат с изображением евангелистов, предположительно написанных сыном Дионисия, Феодосием, иконы «Успение» начала XVI века, «Троица», «Сошествие во ад» и другие памятники XVI века.