Деревянная церковь в честь Владимирской иконы Божией Матери, вероятно, существовала с начала XVII века, пока не была уничтожена пожаром. Она находилась в нижней части города, за крепостными стенами, и её прихожанами были состоятельные владельцы арзамасских кожевенных заводов. В 1681 году Патриарх Иоаким выдал грамоту на строительство каменной церкви на том же месте, с условием, что купола будут не шатровыми, а алтарная апсида, тройной. Спустя более ста лет храм разобрали и построили новый, холодный, который был освящён 23 марта 1802 года архимандритом Макарьев-Желтоводского монастыря Иоанном. Позже в пристроенной трапезной появились два придела: правый в честь преподобных Зосимы и Савватия Соловецких чудотворцев, левый, святителя Димитрия Ростовского.

До закрытия приходских церквей в период гонений храм называли Зосимовским или Изосимовским, что свидетельствует о почитании Соловецких святых. Это связано с тем, что часть прихожан была потомками переселённых в Арзамас из Новгорода Великого.

В 1866 году при Владимирской церкви открылось третье в Арзамасе мужское приходское училище.

Во время безбожной пятилетки приход был закрыт, а храмы ликвидированы. Иконостас Владимирской церкви продали за границу, а в здании разместили кладочный цех, позже, хлебопекарню. Богоявленская церковь в 1931 году временно использовалась как общежитие для заключённых, но в течение пяти лет была разрушена.

Сильно перестроенное и аварийное здание Владимирской церкви начали реставрировать зимой 2003-2004 годов. До весны удалось очистить помещение от мусора и перегородок, разобрать крышу, срубив на ней выросшие деревья, и забить окна досками.