Die hölzerne Kirche zu Ehren der Wladimirer Ikone der Gottesmutter existierte wahrscheinlich seit Anfang des 17. Jahrhunderts, bis sie durch ein Feuer zerstört wurde. Sie befand sich im unteren Teil der Stadt, hinter den Stadtmauern, und ihre Gemeindemitglieder waren wohlhabende Besitzer von Gerbereien in Arzamas. Im Jahr 1681 erteilte Patriarch Joakim die Genehmigung zum Bau einer Steinkirche an derselben Stelle, mit der Bedingung, dass die Kuppeln nicht spitz, sondern die Altarapsis dreifach sein sollten. Über einhundert Jahre später wurde der Tempel abgerissen und ein neuer, kalter, wurde am 23. März 1802 von Archimandrit Johannes des Makariw-Želtovodski-Klosters geweiht. Später wurden in der angebauten Trauung zwei Kapellen eingerichtet: die rechte zu Ehren der heiligen Zosima und Savvatij, der Wundertäter von Solowezki, und die linke zu Ehren des Heiligen Dimitri von Rostow.

Bis zur Schließung der Gemeindekirchen während der Verfolgungen wurde der Tempel Zosimowski oder Isosimowski genannt, was auf die Verehrung der Solowezki-Heiligen hinweist. Dies hängt damit zusammen, dass ein Teil der Gemeindemitglieder Nachkommen von aus Nowgorod dem Großen nach Arzamas umgesiedelten Menschen war.

Im Jahr 1866 wurde an der Wladimirer Kirche die dritte männliche Gemeindeschule in Arzamas eröffnet.

Während der gottlosen Fünfjahresperiode wurde die Gemeinde geschlossen und die Tempel liquidiert. Der Ikonostase der Wladimirer Kirche wurde ins Ausland verkauft, und im Gebäude wurde eine Mauerwerkstatt eingerichtet, später eine Bäckerei. Die Epiphaniaskirche wurde 1931 vorübergehend als Wohnheim für Gefangene genutzt, wurde aber innerhalb von fünf Jahren zerstört.

Das stark umgebaute und baufällige Gebäude der Wladimirer Kirche begann im Winter 2003-2004 mit der Restaurierung. Bis zum Frühling gelang es, den Raum von Müll und Trennwänden zu befreien, das Dach abzureißen, die gewachsenen Bäume darauf zu fällen und die Fenster mit Brettern zu vernageln.