La iglesia de madera en honor a la icono de Vladimir de la Madre de Dios, probablemente existió desde principios del siglo XVII, hasta que fue destruida por un incendio. Se encontraba en la parte baja de la ciudad, detrás de las murallas, y sus feligreses eran propietarios adinerados de fábricas de cuero de Arzamás. En 1681, el Patriarca Joaquín emitió un decreto para la construcción de una iglesia de piedra en el mismo lugar, con la condición de que las cúpulas no fueran de tipo a cuatro aguas, y que el ábside del altar fuera triple. Más de cien años después, el templo fue desmantelado y se construyó uno nuevo, frío, que fue consagrado el 23 de marzo de 1802 por el archimandrita Juan del monasterio de Makariév-Zheltovodsk. Más tarde, en el comedor anexo, aparecieron dos capillas: la derecha en honor a los santos Zosima y Savvaty, milagrosos de Solovetsky, y la izquierda, del santo Dimitri de Rostov.

Antes del cierre de las iglesias parroquiales durante el período de persecuciones, el templo era llamado Zosimovsky o Izosimovsky, lo que evidencia la veneración de los santos de Solovetsky. Esto se debe a que parte de los feligreses eran descendientes de aquellos trasladados a Arzamás desde Veliky Novgorod.

En 1866, se abrió la tercera escuela parroquial masculina en Arzamás junto a la iglesia de Vladimir.

Durante el ateísmo de la década de 1930, la parroquia fue cerrada y los templos fueron liquidadas. El iconostasio de la iglesia de Vladimir fue vendido al extranjero, y en el edificio se instaló un taller de albañilería, más tarde, una panadería. La iglesia de la Epifanía fue utilizada temporalmente en 1931 como albergue para prisioneros, pero fue destruida en cinco años.

El edificio de la iglesia de Vladimir, muy remodelado y en estado de emergencia, comenzó a ser restaurado en el invierno de 2003-2004. Hasta la primavera se logró limpiar el local de escombros y tabiques, desmantelar el techo, talando los árboles que habían crecido en él, y cubrir las ventanas con tablones.