Успенская церковь, сохранившаяся до наших дней, была возведена вместе с трапезной на средства Василия III в период с 1543 по 1549 годы. Строительством занимались ростовские мастера Пахомий Горяинов и известный зодчий XVI века Григорий Борисов. Трапезная палата представляла собой характерное для того времени здание: прямоугольный объём, установленный на подклет, с главным залом, сводчатые перекрытия которого поддерживались центральным столбом. Успенская церковь примыкала к восточной стене трапезной, но не по центру, а ближе к юго-восточному углу. Это уникальное сооружение в виде трёхъярусного столпа: два нижних яруса многогранные, первый служил подклетом, а во втором располагалась церковь. Третий ярус с открытыми арками выполнял функцию колокольни, из-за чего храм в древности называли "иже под колоколы". Во второй половине XVII века церковь получила новое завершение: на восьмигранное основание был установлен барабан с луковичной главкой.

В 2006 году на Каменном острове по указу архиепископа Вологодского и Великоустюжского Максимилиана Лазаренко было создано архиерейское подворье "Спасо-Каменный монастырь", настоятелем которого стал игумен Дионисий, Воздвиженский. В 2009 году в Успенском храме состоялся первый молебен, а 17 августа 2010 года владыка Максимилиан освятил храм, после чего богослужения стали регулярными. К 2010 году, к 750-летнему юбилею, завершилось восстановление Успенской церкви-колокольни, во втором ярусе которой был устроен небольшой храм во имя Успения Пресвятой Богородицы. Официальное возрождение монастыря состоялось 6 октября 2017 года.