Первое упоминание о деревянной церкви датируется 1618 годом, и тогда она носила название Алексеевская. Во время грозы 26 мая 1698 года церковь сгорела, а колокольня, находившаяся рядом, была срублена из-за близости к огню. Каменная церковь была заложена 23 мая 1710 года, а с 1728 года она стала называться Иоаннопредтеченской. В 1930 году в здании церкви открылся антирелигиозный музей, а позже там разместился детский театр.

Стенопись датируется 1717 годом, согласно фрагменту надписи на южной стене, но автор росписей неизвестен. Исследователи предполагают, что их создали ярославские мастера, возможно, под руководством знаменщика Федора Игнатьева, ученика Дмитрия Плеханова. Предтеченские росписи являются памятниками поздней монументальной церковной живописи, в которых сочетаются традиции XVII века и западные барочные влияния.

В куполе храма изображено «Отечество», а на восьмигранном своде расположена серия композиций «Символа веры». Верхние регистры росписи посвящены земной жизни Христа, ниже следуют сцены апостольских деяний и мученической смерти апостолов. На стенах четверика подробно изображено житие святого Иоанна Предтечи и композиции на тему Акафиста Божией Матери. Фигуры на фресках, таких как «Пир Иродо», «Бегство в Египет» и «Усекновение главы Иоанна Предтечи», настолько динамичны, что искусствовед Игорь Грабарь отмечал, что они «не стоят, а движутся, не идут, а бегут, скачут, кувыркаются».

Фрески были реставрированы в 1856 и 1859 годах, тогда использовали интенсивные оттенки синего и золотого, не характерные для оригинальной росписи. В середине XX века комплексная реставрация проводилась под руководством художника Николая Перцева.