Die erste Erwähnung der Holzkirche stammt aus dem Jahr 1618, und damals trug sie den Namen Alexejewskaja. Während eines Gewitters am 26. Mai 1698 brannte die Kirche nieder, und der benachbarte Glockenturm wurde wegen der Nähe zum Feuer abgerissen. Die Steinkirche wurde am 23. Mai 1710 geweiht, und seit 1728 trägt sie den Namen Johannes der Täufer. Im Jahr 1930 wurde im Gebäude der Kirche ein antireligiöses Museum eröffnet, später beherbergte es ein Kindertheater.

Die Wandmalerei stammt aus dem Jahr 1717, gemäß einem Fragment der Inschrift an der Südwand, aber der Autor der Malereien ist unbekannt. Forscher vermuten, dass sie von Jaroslawler Meistern geschaffen wurden, möglicherweise unter der Leitung des Fahnenmalers Fjodor Ignatjew, einem Schüler von Dmitri Plechanow. Die Täufermalereien sind Denkmäler der späten monumentalen Kirchenmalerei, in denen Traditionen des 17. Jahrhunderts und westliche barocke Einflüsse kombiniert werden.

Im Gewölbe der Kirche ist das „Vaterland“ abgebildet, und auf dem oktogonalen Gewölbe befindet sich eine Reihe von Kompositionen des „Credo“. Die oberen Register der Malerei widmen sich dem irdischen Leben Christi, darunter folgen Szenen der apostolischen Taten und das Martyrium der Apostel. An den Wänden des Vierecks wird das Leben des heiligen Johannes des Täufers detailliert dargestellt, sowie Kompositionen zum Thema Akathistos der Gottesmutter. Die Figuren auf den Fresken, wie „Das Festmahl des Herodes“, „Die Flucht nach Ägypten“ und „Die Enthauptung des Johannes des Täufers“, sind so dynamisch, dass der Kunsthistoriker Igor Grabar bemerkte, sie „stehen nicht, sondern bewegen sich, gehen nicht, sondern rennen, springen, purzeln“.

Die Fresken wurden 1856 und 1859 restauriert, wobei intensive Blau- und Goldtöne verwendet wurden, die für die ursprüngliche Malerei untypisch sind. In der Mitte des 20. Jahrhunderts fand eine umfassende Restaurierung unter der Leitung des Künstlers Nikolai Perzew statt.