La première mention de l'église en bois date de 1618, et elle s'appelait alors église Alexeïevskaïa. Lors de l'orage du 26 mai 1698, l'église a brûlé, et le clocher à proximité a été abattu en raison de la proximité du feu. L'église en pierre a été posée le 23 mai 1710, et depuis 1728, elle est appelée église Ioannopredtechenskaïa. En 1930, un musée antireligieux a ouvert dans le bâtiment de l'église, et plus tard, un théâtre pour enfants y a été installé.

La peinture murale date de 1717, selon un fragment d'inscription sur le mur sud, mais l'auteur des fresques est inconnu. Les chercheurs supposent qu'elles ont été créées par des maîtres de Iaroslavl, peut-être sous la direction du peintre Fiodor Ignatiev, élève de Dmitri Plekhano. Les fresques de l'église de la Décollation sont des monuments de la peinture religieuse monumentale tardive, alliant les traditions du XVIIe siècle et les influences baroques occidentales.

Dans le dôme de l'église est représenté le « Patrie », et sur la voûte octogonale se trouve une série de compositions du « Symbole de la foi ». Les registres supérieurs de la peinture sont consacrés à la vie terrestre du Christ, suivis de scènes des actes apostoliques et de la mort martyriale des apôtres. Sur les murs du carré, la vie de saint Jean Baptiste est décrite en détail, ainsi que des compositions sur le thème de l'Akathiste de la Mère de Dieu. Les figures des fresques, telles que « Le Festin d'Hérode », « La Fuite en Égypte » et « La Décollation de la tête de Jean Baptiste », sont si dynamiques que l'historien de l'art Igor Grabar a noté qu'elles « ne restent pas, mais se déplacent, ne marchent pas, mais courent, sautent, roulent ».

Les fresques ont été restaurées en 1856 et 1859, utilisant alors des teintes intenses de bleu et d'or, non caractéristiques de la peinture originale. Au milieu du XXe siècle, une restauration complète a été réalisée sous la direction de l'artiste Nikolaï Pertsev.