Храм расположен на территории подворья Свято-Троицкого Серафимо-Дивеевского монастыря в Нижнем Новгороде, открытого в 1997 году.

Район Крестовоздвиженской площади, ныне известный как площадь Лядова и улица Полевая, современная улица Горького, начал активно застраиваться с середины XIX века. Жители новой части города настойчиво просили духовные власти построить в этом районе храм, так как ближайшая Покровская церковь была труднодоступна из-за глубоких оврагов и бурных проток в весенне-осенний период.

Епископ Иеремия поддержал желание прихожан и обратился к военному губернатору Ф. В. Анненкову с просьбой определить место для строительства нового храма. Было выбрано пересечение Канатной и Немецкой улиц. Преосвященный также определил посвящение будущего храма: «чтобы местность и храм были посвящены имени празднуемых здесь Первопрестольников Российских, хранителей апостольских преданий, православия наставников и заступников нашего Отечества Петра, Алексия и Ионы».

Архитектором церкви стал Н. И. Ужумедский-Грицевич, и в апреле 1859 года началась закладка фундаментов. К следующему году каменная церковь была полностью построена. Внутри пол был выложен белым камнем, установлены три резных иконостаса, своды украшены фресками, а стены покрыты холстами с изображениями святых. Семь колоколов на колокольне церкви радовали жителей Нижнего Новгорода своим звоном.

К концу 1860 года в Синод было сообщено, что каменная Трехсвятская церковь в Нижнем Новгороде возведена «во всех частях прочно, стройно и чисто».

1 декабря 1860 года епископ Нижегородский Нектарий освятил главный престол храма в честь Петра, Алексия и Ионы, Московских чудотворцев. 14 декабря был освящен правый придел в честь апостола Иасона и Николая Чудотворца, а 16 декабря, левый придел в честь евангелиста Луки.

В XX веке Трехсвятская церковь разделила судьбу многих храмов России. После революции 1917 года храм был разорен, а в молельном зале устроено общежитие. В 1998 году началась реставрация храма на средства Свято-Троицкого Серафимо-Дивеевского монастыря.

11 июня 2004 года епископ Нижегородский и Арзамасский Георгий освятил главный придел во имя святителей Петра, Алексия, Ионы, Филиппа и Ермогена, Московских и всея России чудотворцев, день памяти которых отмечается 18 октября.