2 июля 2000 года, в день памяти всех святых, просиявших в земле Российской, епископ Астраханский и Енотаевский Иона Карпухин провёл молебен, посвящённый закладке фундамента будущего храма. Благодаря Божьей милости строительство шло очень быстро. Уже 3 июня 2001 года, в день Святой Троицы, когда Православная Церковь вспоминает Сошествие Святого Духа на апостолов, состоялся молебен по случаю установки купольных крестов на храм. Спустя четыре месяца, 30 сентября 2001 года, новопостроенный храм на центральном городском кладбище был освящён. Чин освящения возглавил сам епископ Иона в сослужении городского духовенства. Сначала владыка освятил большой колокол, подаренный храму астраханским губернатором А.П. Гужвиным, а затем вместе с духовенством освятил престол и весь храм. В торжественной обстановке епископу вручили ключ от храма как символ заботы, проявленной астраханцами, строителями и жертвователями.

Новый Духосошественский храм поражает своей красотой. Он лёгкий, словно неземной, и удивительно парит над кладбищем, придавая этому месту тонкий оттенок радости. В архитектуре храма сочетаются черты древнерусского стиля, гармонично объединяющие белоснежные стены и золотые купола. Колокольня, возвышающаяся над притвором, напоминает горящую свечу, с надписью золотыми буквами на центральном фронтоне: «В молитвенную память обо всех усопших православных астраханцах».