Точная дата строительства первоначального храма неизвестна. В 1565 году на этом месте уже стояла церковь с приделом в честь Введения во Храм Пресвятой Богородицы. В XVIII веке храм был перестроен и полностью освящен как Введенский. В его облике удачно соединились элементы русского барокко, характерного для той эпохи, и теремного стиля XVII века. Пожар 1815 года оставил Введенскую церковь в руинах, и она оставалась без ремонта более тридцати лет. На литографии Э. Турнерелли видно, что церковь была без купола, с потрескавшимися стенами и пустыми оконными проемами. Однако, в 1849 и 1854 годах была построена Духосошественская церковь, которая почти полностью повторяла разрушенную Введенскую. Это был тот же храм, но заново освященный и объединенный с дворцом. Хотя по времени последнего освящения это храм середины XIX века, по своему декору он является памятником русского барокко XVIII века. Все аналогичные сооружения в нашем регионе, к сожалению, разрушены, включая Введенский собор Кизического монастыря и Воскресенский собор Новоиерусалимского.

Галерея Духосошественской церкви, уникальное произведение архитектуры. В Казани и окрестностях больше нет церквей с арочными крытыми галереями. Изначально это была незастекленная терраса в форме буквы «П», позже превращенная в светлый коридор. После реставрации 2002 года окна стали открывающимися, позволяя галерею делать открытой или закрытой. К храму ведет крытый переход над аркой, напоминающий переходы Большого Кремлевского дворца в Москве. Со стороны башни Сююмбеки к церкви ведет удобная лестница. Церковь гармонирует с башней своей ступенчатой конструкцией, состоящей из двух «ступенек», похожих на два нижних яруса башни. Церковь вдвое ниже, но изящна, и венчает ее восьмигранный купол с медными растительными гирляндами. Эти украшения напоминают царскую церковь Большого дворца в Петергофе. Дворцовый храм Сошествия Св. Духа занимал второй этаж, где находился придел св. мученицы царицы Александры. На первом этаже был придел святого Николая Чудотворца, икона которого была пожертвована Анной Давыдовной Боратынской в середине XIX века. Все иконы и святые предметы алтаря были современны освящению церкви в 1854 году. Однако они не сохранились, так как храм был разграблен в 1918 году. Переделанный под столовую, храм утратил свое внутреннее убранство в стиле классицизма, что могло бы создать интересный контраст с фасадами в стиле русского барокко.

Церковь до сих пор не функционирует, хотя была капитально реставрирована в 2001 и 2002 годах. Установка знака «ЮНЕСКО» вместо креста на куполе вызвала неоднозначную реакцию, особенно среди верующих. Знак вскоре сняли, и сейчас купол храма остается без венчающего его креста.