La date exacte de construction de l'église originale est inconnue. En 1565, une église se tenait déjà à cet endroit, avec une chapelle dédiée à l'Entrée au Temple de la Sainte Vierge. Au XVIIIe siècle, l'église a été reconstruite et entièrement consacrée comme église de l'Entrée. Son apparence allie avec succès des éléments du baroque russe, caractéristiques de cette époque, et du style des tours du XVIIe siècle. L'incendie de 1815 a laissé l'église de l'Entrée en ruines, et elle est restée sans réparation pendant plus de trente ans. Sur une lithographie d'E. Turnerelli, on voit que l'église était sans dôme, avec des murs fissurés et des ouvertures de fenêtres vides. Cependant, en 1849 et 1854, l'église de la Descente du Saint-Esprit a été construite, qui répétait presque entièrement l'église de l'Entrée détruite. C'était la même église, mais consacrée à nouveau et unie au palais. Bien que la dernière consécration date du milieu du XIXe siècle, son décor en fait un monument du baroque russe du XVIIIe siècle. Tous les bâtiments similaires dans notre région, malheureusement, ont été détruits, y compris la cathédrale de l'Entrée du monastère de Kizich et la cathédrale de la Résurrection de New Jérusalem.

La galerie de l'église de la Descente du Saint-Esprit, une œuvre architecturale unique. Il n'y a plus d'églises à Kazan et dans les environs avec des galeries couvertes en arc. À l'origine, c'était une terrasse non vitrée en forme de « P », qui a ensuite été transformée en un couloir lumineux. Après la restauration de 2002, les fenêtres sont devenues ouvrantes, permettant à la galerie d'être ouverte ou fermée. Un passage couvert mène à l'église au-dessus de l'arc, rappelant les passages du Grand Palais du Kremlin à Moscou. Du côté de la tour de Syuyumbeki, un escalier pratique mène à l'église. L'église s'harmonise avec la tour par sa construction en gradins, composée de deux « marches », semblables aux deux niveaux inférieurs de la tour. L'église est deux fois plus basse, mais élégante, et elle est couronnée d'un dôme octogonal avec des guirlandes végétales en cuivre. Ces décorations rappellent l'église royale du Grand Palais à Peterhof. L'église palatiale de la Descente du Saint-Esprit occupait le deuxième étage, où se trouvait la chapelle de la sainte martyre reine Alexandra. Au premier étage se trouvait la chapelle de saint Nicolas le Miracleux, dont l'icône a été offerte par Anna Davydovna Boratynskaya au milieu du XIXe siècle. Toutes les icônes et les objets saints de l'autel étaient contemporains de la consécration de l'église en 1854. Cependant, ils n'ont pas survécu, car l'église a été pillée en 1918. Transformée en cantine, l'église a perdu son intérieur de style classique, ce qui aurait pu créer un contraste intéressant avec les façades de style baroque russe.

L'église ne fonctionne toujours pas, bien qu'elle ait été complètement restaurée en 2001 et 2002. L'installation d'un signe « UNESCO » à la place de la croix sur le dôme a suscité des réactions mitigées, en particulier parmi les croyants. Le signe a rapidement été enlevé, et maintenant le dôme de l'église reste sans la croix qui le couronnait.