Церковь Смоленской иконы Божией Матери Одигитрии расположена за колокольней, напротив церкви преподобных Зосимы и Савватия Соловецких, и замыкает северо-западный угол соборной площади. Она была построена в 1746 году по проекту архитектора Д. В. Ухтомского и освящена в 1753 году.

Храм небольшой, круглый в плане, с гармоничным куполом и световым фонарем, украшенным миниатюрной фигурной главой и крестом. Это прекрасный пример архитектуры елизаветинского барокко, который удивительно гармонично вписан в древний ансамбль монастыря. Бирюзовые стены церкви украшены чередующимися белыми сдвоенными пилястрами и резными белокаменными обрамлениями двух ярусов окон. С четырех сторон храм окружен лестницами-всходами, идущими вдоль его стен.

Первоначальный иконостас церкви, к сожалению, не сохранился. Сейчас в ней установлен замечательный резной иконостас из разобранной московской церкви Параскевы Пятницы на Пятницкой улице, созданный в 1748 году по проекту Д. В. Ухтомского.

Богослужения в церкви Смоленской иконы Божией Матери проводятся в ее престольный праздник, а также в воскресные и праздничные дни. В нише на восточной стене размещена резная каменная икона, копия главной святыни церкви, чудотворного монастырского образа Одигитрии, который сейчас находится в Художественном музее.