Die Kirche der Smolensker Ikone der Gottesmutter Odigitria befindet sich hinter dem Glockenturm, gegenüber der Kirche der heiligen Zosima und Savvaty von Solovki, und schließt die nordwestliche Ecke des Kathedralplatzes ab. Sie wurde 1746 nach den Plänen des Architekten D. V. Uchtomski erbaut und 1753 geweiht.

Der Tempel ist klein, rund im Grundriss, mit einer harmonischen Kuppel und einem Lichtlantern, geschmückt mit einer miniaturhaften figurativen Spitze und einem Kreuz. Dies ist ein hervorragendes Beispiel für die Architektur des elisabethanischen Barocks, das erstaunlich harmonisch in das alte Ensemble des Klosters integriert ist. Die türkisfarbenen Wände der Kirche sind mit abwechselnd weißen doppelten Pilastern und geschnitzten weißen Steinrahmungen der beiden Fensterstockwerke verziert. Von vier Seiten wird der Tempel von Treppen umgeben, die entlang seiner Wände führen.

Der ursprüngliche Ikonostas der Kirche ist leider nicht erhalten geblieben. Jetzt ist darin ein bemerkenswerter geschnitzter Ikonostas aus der abgerissenen Moskauer Kirche der Paraskeva Pjatnitsa in der Pjatnitskaja-Straße installiert, der 1748 nach dem Entwurf von D. V. Uchtomski geschaffen wurde.

Gottesdienste in der Kirche der Smolensker Ikone der Gottesmutter finden an ihrem Festtag sowie an Sonntagen und Feiertagen statt. In einer Nische an der Ostwand befindet sich eine geschnitzte Steinikone, eine Kopie der Hauptheiligkeit der Kirche, des wunderwirksamen Klosterbildes Odigitria, das sich jetzt im Kunstmuseum befindet.