Церковь, расположенная в начале Малой Дмитровки, является последней в своем роде. С ее строительством завершилась целая архитектурная эпоха в храмовом зодчестве России. В XX веке она осталась единственной в Москве с тремя шатровыми завершениями. Строительство обошлось местным жителям в значительную сумму.

На этой части улицы располагался Посольский двор с путевым дворцом, где останавливались иностранные послы, направлявшиеся в Кремль. Отсюда и старое название местности, «Путинки». Впервые деревянная церковь во имя Рождества Богородицы упоминается в 1625 году, и есть версия, что она уже тогда имела три шатра. В 1648 году храм сгорел, и через год началось строительство нового каменного здания. Местные жители через Иерусалимского патриарха Паисия, находившегося в Москве, обратились к царю Алексею Михайловичу с просьбой о выделении камня и денег на строительство. Казна предоставила материалы и 300 рублей. Этой суммы не хватило, и после повторного обращения было выделено еще 400 рублей. В 1652 году добавили еще 100 рублей, и в итоге церковь обошлась в 800 рублей, что было огромной суммой для середины XVII века. Однако храм получился необычным.

Архитектурной особенностью церкви Рождества Богородицы в Путинках является отсутствие ярко выраженного основного фасада: она богато декорирована со всех сторон и может быть рассмотрена с любой точки. Структура церкви также нетипична: четверик вытянут с севера на юг, колокольня расположена на северо-востоке, рядом с тремя шатрами основной части, которые поставлены в ряд. Эти шатры не открыты изнутри, как в первоначальных шатровых храмах, а надстроены поверх сводов и выполняют декоративную функцию. Четвертый шатер венчает придел Неопалимой Купины, построенный с севера в виде отдельного куба. Основания всех барабанов и шатров окружены кокошниками.

Церковь освятили в 1652 году, а уже в следующем году патриарх Никон запретил строительство каменных шатровых церквей в России, предпочтя пятикупольные. Однако зодчим оставили возможность строить шатровые колокольни до начала XVIII века. Таким образом, церковь на Малой Дмитровке стала последним шатровым храмом Москвы.

В конце XVII века с юго-запада была расширена трапезная с приделом великомученика Феодора Тирона, получившая более скромный декор. В 1864 году, к визиту императора Александра II, с запада пристроили новое закрытое крыльцо, украшенное шатриком в стиле основного храма. В 1911 году с юга был построен доходный дом, частично закрывший вид на церковь.

В советское время другие московские храмы подобной архитектуры либо уничтожили, либо они утратили свои завершения. Храм Рождества Богородицы в Путинках, несмотря на прекращение богослужений после 1935 года, сохранил фасады. Лишь крыльцо в 1957 году было переделано: оно стало открытым и напоминало вход в палаты XVII века. Внутреннее убранство было уничтожено, и в церкви долгое время находилась репетиционная база московской дирекции «Цирк на сцене».

В 1990 году храм вернули верующим, и большую помощь в его восстановлении оказал актер Александр Абдулов. Именно здесь 5 января 2008 года прошло его отпевание. Церковь имеет статус патриаршего подворья.