L'église, située au début de la Petite Dmitrovka, est la dernière de son genre. Sa construction a marqué la fin d'une époque architecturale dans l'architecture religieuse en Russie. Au XXe siècle, elle est restée la seule à Moscou avec trois bulbes en forme de tente. La construction a coûté une somme considérable aux habitants locaux.

Sur cette partie de la rue se trouvait la cour diplomatique avec le palais de passage, où s'arrêtaient les ambassadeurs étrangers se rendant au Kremlin. D'où le nom ancien de la localité, « Poutinki ». La première église en bois au nom de la Nativité de la Vierge est mentionnée en 1625, et il existe une version selon laquelle elle avait déjà trois bulbes. En 1648, l'église a brûlé, et un an plus tard, la construction d'un nouveau bâtiment en pierre a commencé. Les habitants ont demandé au tsar Alexis Mikhaïlovitch, par l'intermédiaire du patriarche de Jérusalem Païssy, qui se trouvait à Moscou, de fournir de la pierre et de l'argent pour la construction. Le trésor a fourni des matériaux et 300 roubles. Cette somme n'était pas suffisante, et après une nouvelle demande, 400 roubles supplémentaires ont été alloués. En 1652, 100 roubles supplémentaires ont été ajoutés, et au final, l'église a coûté 800 roubles, ce qui était une énorme somme pour le milieu du XVIIe siècle. Cependant, le temple s'est avéré inhabituel.

Une caractéristique architecturale de l'église de la Nativité de la Vierge à Poutinki est l'absence de façade principale bien définie : elle est richement décorée de tous les côtés et peut être admirée de n'importe quel point de vue. La structure de l'église est également atypique : le carré est allongé du nord au sud, le clocher est situé au nord-est, à côté des trois bulbes de la partie principale, qui sont alignés. Ces bulbes ne sont pas ouverts de l'intérieur, comme dans les églises à bulbes d'origine, mais sont construits au-dessus des voûtes et remplissent une fonction décorative. Le quatrième bulbe couronne la chapelle de l'Immaculée Conception, construite au nord sous la forme d'un cube séparé. Les bases de tous les tambours et bulbes sont entourées de kokoshniks.

L'église a été consacrée en 1652, et dès l'année suivante, le patriarche Nikon a interdit la construction d'églises en pierre à bulbes en Russie, préférant les églises à cinq dômes. Cependant, les architectes ont été autorisés à construire des clochers à bulbes jusqu'au début du XVIIIe siècle. Ainsi, l'église de la Petite Dmitrovka est devenue le dernier temple à bulbes de Moscou.

À la fin du XVIIe siècle, le réfectoire avec la chapelle du grand martyr Théodore Tiron a été agrandi au sud-ouest, recevant une décoration plus modeste. En 1864, à l'occasion de la visite de l'empereur Alexandre II, un nouveau porche fermé a été ajouté à l'ouest, décoré d'un bulbe dans le style du temple principal. En 1911, un immeuble locatif a été construit au sud, fermant partiellement la vue sur l'église.

À l'époque soviétique, d'autres églises moscovites de cette architecture ont été soit détruites, soit ont perdu leurs bulbes. L'église de la Nativité de la Vierge à Poutinki, malgré l'arrêt des services religieux après 1935, a conservé ses façades. Seul le porche a été modifié en 1957 : il est devenu ouvert et ressemblait à l'entrée des palais du XVIIe siècle. L'intérieur a été détruit, et l'église a longtemps servi de base de répétition pour la direction moscovite du « Cirque sur scène ».

En 1990, l'église a été restituée aux croyants, et l'acteur Alexandre Abdoulov a grandement aidé à sa restauration. C'est ici que le 5 janvier 2008 a eu lieu son service funèbre. L'église a le statut de dépendance patriarcale.