La iglesia, situada al inicio de la Pequeña Dmitrovka, es la última de su tipo. Con su construcción, se cerró toda una época arquitectónica en la edificación de templos en Rusia. En el siglo XX, permaneció como la única en Moscú con tres cúpulas. La construcción costó a los habitantes locales una suma considerable.

En esta parte de la calle se encontraba el Palacio de la Embajada con el palacio de paso, donde se alojaban los embajadores extranjeros que se dirigían al Kremlin. De ahí el antiguo nombre de la localidad, "Putinqui". La primera iglesia de madera en honor a la Natividad de la Virgen se menciona en 1625, y hay una versión que dice que ya entonces tenía tres cúpulas. En 1648, el templo se incendió, y al año siguiente comenzó la construcción de un nuevo edificio de piedra. Los habitantes locales, a través del patriarca de Jerusalén, Paisio, que se encontraba en Moscú, se dirigieron al zar Alexei Mikhailovich con la solicitud de asignar piedra y dinero para la construcción. La tesorería proporcionó materiales y 300 rublos. Esta suma no fue suficiente, y tras una nueva solicitud se asignaron otros 400 rublos. En 1652 se añadieron otros 100 rublos, y al final la iglesia costó 800 rublos, lo que era una suma enorme para mediados del siglo XVII. Sin embargo, el templo resultó ser inusual.

Una característica arquitectónica de la iglesia de la Natividad de la Virgen en Putinak es la ausencia de una fachada principal claramente definida: está ricamente decorada por todos lados y puede ser vista desde cualquier punto. La estructura de la iglesia también es atípica: el cuadrado se extiende de norte a sur, la campanario está ubicado en el noreste, junto a las tres cúpulas de la parte principal, que están alineadas. Estas cúpulas no están abiertas por dentro, como en los templos de cúpula originales, sino que están construidas sobre las bóvedas y cumplen una función decorativa. La cuarta cúpula corona la capilla de la Zarza Ardiente, construida al norte en forma de un cubo separado. Las bases de todos los tambores y cúpulas están rodeadas de kokoshniks.

La iglesia fue consagrada en 1652, y al año siguiente el patriarca Nikon prohibió la construcción de iglesias de cúpula de piedra en Rusia, prefiriendo las de cinco cúpulas. Sin embargo, se permitió a los arquitectos construir campanarios de cúpula hasta principios del siglo XVIII. Así, la iglesia en la Pequeña Dmitrovka se convirtió en el último templo de cúpula de Moscú.

A finales del siglo XVII, se amplió la sala de la cena desde el suroeste con la capilla del gran mártir Teodoro Tiron, que recibió una decoración más modesta. En 1864, para la visita del emperador Alejandro II, se añadió un nuevo vestíbulo cerrado desde el oeste, decorado con una cúpula en el estilo del templo principal. En 1911, se construyó un edificio de apartamentos desde el sur, que cerró parcialmente la vista de la iglesia.

En la época soviética, otros templos de Moscú con arquitectura similar fueron destruidos o perdieron sus cúpulas. La iglesia de la Natividad de la Virgen en Putinak, a pesar de la suspensión de los servicios después de 1935, conservó sus fachadas. Solo el vestíbulo fue remodelado en 1957: se volvió abierto y recordaba la entrada a las cámaras del siglo XVII. El interior fue destruido, y durante mucho tiempo la iglesia albergó una base de ensayos de la dirección de Moscú "Circo en el escenario".

En 1990, la iglesia fue devuelta a los fieles, y el actor Alexander Abdulov brindó gran ayuda en su restauración. Aquí, el 5 de enero de 2008, se llevó a cabo su funeral. La iglesia tiene el estatus de residencia patriarcal.