Храм был устроен в академическом зале, где ранее проводились публичные испытания, и освящен 12 февраля 1870 года. Первоначально академический храм был небольшим, а его алтарь был обращен на юг, что противоречило 91 правилу святителя Василия Великого, согласно которому во время молитв следует смотреть на восток, стремясь к древнему раю, который Бог насадил в Эдеме на востоке.

Со временем в Московской академии начали появляться ректора в сане епископа, и академическое богослужение стало более торжественным. Возникла необходимость расширения храма, и в 1892 году, когда ректором был архимандрит Антоний, храм был увеличен более чем вдвое, а алтарь обращен на восток. В новом виде храм был освящен 20 сентября 1892 года, незадолго до празднования 500-летия со дня кончины преподобного Сергия.

Однако и в обновленном виде храм простоял почти столько же, сколько первоначальный. Он был низким и темным, без архитектурных достоинств. Летом 1913 года над храмом был устроен новый железобетонный свод, благодаря чему он стал вдвое выше. С 16 ноября 1913 года начались богослужения в перестроенном храме, но ему не хватало красоты православного храма, соответствующей новой высоте иконостаса и стенной росписи. По словам святых отцов Седьмого Вселенского Собора, церковное благолепие, состоящее из живописных изображений, служит для уверения истинного воплощения Бога Слова и приносит пользу, так как взирающие на священные изображения вдохновляются воспоминаниями и любовью к первообразным. Придать храму вид настоящего православного храма было особенно важно в преддверии 100-летнего юбилея академии, который планировалось отметить торжественно. Однако нехватка средств тормозила процесс. С самого начала перестройки свода стали обращаться к частным благотворителям, а затем и ко всем бывшим питомцам академии с просьбой о пожертвованиях на храм к юбилею. Протоиерей А.В. Горский, устроив храм, также обращался к близким академии лицам с просьбой о содействии в благоукрашении храма. Дары этих старых питомцев до сих пор украшают академический храм.

В начале 1914 года было разослано около тысячи воззваний: «В 1914 году Московская духовная академия будет праздновать свой 100-летний юбилей. Одна из насущных нужд, приведение в приличный вид академического храма. Перестроенный храм нуждается в утвари, нет иконостаса, соответствующего новой высоте, обветшала ризница. Память о бывших учениках академии живет в храме, где поминаются все учившие и учившиеся, начальствовавшие и служившие. Это обстоятельство дает нам смелость обратиться ко всем близким академии лицам с просьбой вспомнить о храме и пожертвовать средства, чтобы придать ему достойный вид».

Не все питомцы академии получили воззвание, так как академия не знает, где живут и трудятся ее выпускники. Тем не менее пожертвования начали поступать. Академия выражает глубокую благодарность всем жертвователям.

В июне 1914 года, сразу после окончания учебных занятий, началась роспись свода и стен храма. Роспись алтаря взял на себя архитектор Сергей Семенович Макаров, а свод и стены расписывал петроградский художник Н.А. Протопопов, окончивший Казанскую духовную академию. Храм расписан в новом киевском, преимущественно васнецовском стиле, с сюжетами из Владимирского Киевского собора. На своде изображены картины Васнецова: «Бог Слово», «Распятие» и «Бог Саваоф», а на хорах, «Страшный Суд». По бокам свода, «Преддверие рая», а в углах, евангелисты с символами. Купол расписан византийским орнаментом и символами дней творения, а вверху, «Спаситель с Евангелием». На окне над иконостасом, три Ангела. Стены украшены изображениями святых. Благодаря таланту художника роспись отличается единством и производит сильное впечатление. В алтаре на потолке, «Покров Пресвятой Богородицы», на стене, «Таинство Евхаристии», а по сторонам, «Рождество Христово», «Положение во гроб» и изображения святого апостола Иакова, святителей Иоанна Златоуста, Василия Великого, Григория Двоеслова и других.

Иконостас теперь состоит из трех ярусов. В верхнем ярусе над царскими вратами, икона «Покрова Богородицы», которая во время некоторых богослужений спускается на амвон.